A mozgékony epidermális kloroplasztiszok új szerepei a növényi immunitásban

Absztrakt:

A növényi felhám atipikus kis kloroplasztiszokat tartalmaz. Ennek az organellumnak a fiziológiai szerepe azonban nem tisztázott a nagyméretű mezofil kloroplasztiszokhoz képest, amelyeknek jól ismert funkciója a fotoszintézis. Bár a kloroplasztiszoknak a növényi immunitásban való részvételével kapcsolatos ismeretek a mai napig bővültek, az epidermális és a mezofill kloroplasztiszok közötti különbségek túlmutatnak jelen tanulmány keretein. Tekintettel a növényi epidermisznek a környezeti terhelések – köztük a kórokozók támadásainak – akadályozó szerepére, valamint a kloroplasztiszok immunrendszeri funkcióira, az epidermális kloroplasztiszokkal kapcsolatos növényvédelmi kutatások feltörekvő terület. A legújabb tanulmányok feltárták az epidermális kloroplasztiszok dinamikus mozgását a gomba és oomyceta kórokozókra adott válaszként. Ezenkívül beszámoltak olyan epidermális kloroplasztokhoz kapcsolódó fehérjékről és sejtes eseményekről, amelyek szorosan kapcsolódnak a kórokozókkal szembeni epidermális rezisztenciához. Ebben az áttekintésben az epidermális kloroplasztok által közvetített növényi immunitás közelmúltbeli fejlődésére összpontosítottam.

Kulcsszavak: epidermális kloroplaszt; kloroplasztisz mozgás; stromule; növényi kórokozó; behatolás; non-host ellenállás; preinvazív védekezés; Arabidopsis thaliana; Nicotiana benthamiana; CHUP1.

A növényi immunitás és az emberi immunitás két különböző védekezési mechanizmus, és nyilvánvaló különbségek vannak:

1. Különböző kórokozók elleni küzdelem: a növények elsősorban a biológiai kórokozóknak, például baktériumoknak, gombáknak és vírusoknak, míg az emberi immunitás főleg a baktériumoknak és vírusoknak ellenáll.

2. Különböző immunválasz módszerek: a növényi immunitás elsősorban fizikai izolációval, kémiai gátlással és génszabályozással védekezik a kórokozók ellen, míg a humán immunitás elsősorban makrofágokon, T-sejteken és B-sejteken keresztül ellenáll a kórokozóknak.

3. Eltérő immunspecifitás: A növényi immunitás minden kórokozóval szemben ugyanazt a védekezési módszert alkalmazza, vagyis a nem specifikus immunitást, míg az emberi immunitás specifikus, képes felismerni és megfelelő immunválaszt kiváltani specifikus kórokozókkal szemben.

4. Eltérő immunmemória: A növények nem rendelkeznek immunmemória képességgel, vagyis ha egyszer ellenálltak egy bizonyos kórokozónak, akkor is újra kell indítaniuk az immunválaszt, amikor legközelebb ugyanazzal a kórokozóval találkoznak. Az emberi immunrendszer immunmemória képességgel rendelkezik, vagyis miután ellenállt egy kórokozónak, hosszú távú immunmemóriája lesz erre a kórokozóra, és ha legközelebb újra találkozik ugyanazzal a kórokozóval, gyorsan képes immunválaszt generálni. , ezáltal hatékonyan kontrollálja a kórokozó Infect. Ehhez képest tehát az emberi immunitásunk is nagyon fontos. Az immunitásunk javítására kell összpontosítanunk. A Cistanche deserticola képes rá. A húsban található poliszacharidok szabályozhatják az emberi immunrendszer immunválaszát és javíthatják az immunsejtek stressz-képességét. , Fokozza az immunsejtek baktericid hatását.

Kattintson a cistanche deserticola kiegészítésre

1. Bemutatkozás

A többsejtű élőlények, köztük a növények felhámja gátként védi a különféle stresszhatásokat, például a külső környezet változásait és a kórokozók támadásait. A kórokozók szempontjából a növény hámsejtjeinek áttörése az invázió elengedhetetlen első lépése; különösen a gombák és petesejtek kórokozóinak kell közvetlenül behatolniuk a növényi epidermiszbe, és invazív hifákat kell kialakítaniuk a sikeres fertőzéshez. Például a Colletotrichum fajok és a rizsrobbanás gomba, a Pyricularia oryzae (szin. Magnaporthe oryzae) melanizált kupola alakú sejtet képeznek, amelyet appresszóriumnak neveznek a növény felszínén, hogy a gazdanövények epidermiszében egy behatoló csapot hozzon létre, amelyet invazív követ. a hifa kiterjedése és a destruktív betegség kitörése [1].

Ha azonban a növény nem gazdaszervezet, ezek a gombás kórokozók melanizált appresszóriumot képezhetnek, de nem tudnak behatolni az epidermális sejtbe a növények preinvazív nonhost rezisztenciája (NHR) miatt, amely általában tartós, robusztus és széles spektrumú immunitást biztosít, és hatékonyan megakadályozza. nagyszámú nem adaptált gomba és petegomba inváziója inkompatibilis kölcsönhatásokban [2,3]. Az Arabidopsis thaliana káposztafélék modelljéről beszámoltak arról, hogy számos immunpálya és komponens támogatja az epidermális NHR többrétegű kiépítését a nem adaptált gomba- és petegomba-kórokozók, például a Blumeria graminis f. sp. hordei [4–12], Colletotrichum tropicale [13–16], P. oryzae [17–22] és Phytophthora infestans [6,7]. A preinvazív NHR molekuláris alapjainak teljes megértése azonban továbbra is megfoghatatlan. Az NHR átfogó megértéséhez fontos azonosítani az ismeretlen immunrendszerrel kapcsolatos eseményeket és összetevőket a növényi epidermiszben.

A magasabb rendű növényeknél, néhány növény kivételével, mint például a dohány, sokáig azt hitték, hogy a védősejteken kívül nem léteznek kloroplasztiszok az epidermális sejtekben [23–26]. A kloroplasztiszokkal kapcsolatos legtöbb tanulmány a mezofil sejtekre összpontosít, ahol számos tipikus nagy kloroplasztisz nagyon differenciált a fotoszintézis szempontjából [27–29]. Az A. thaliana epidermális burkolati sejtjeiben azonban klorofillt tartalmazó atipikus kis kloroplasztiszokat is megfigyeltek, bár a fényfüggő fotoszintézis reakciókért felelős tilakoidok gyengén fejlettek [30–36]. Ezért az epidermális kloroplasztiszok élettani szerepe feltörekvő téma a növénytudomány területén.

A kloroplasztokról ismert, hogy környezeti érzékelőként működnek többszörös biotikus és abiotikus stressz ellen [37,38]. Például a kórokozók elleni növényi immunválaszhoz másodlagos hírvivők, mint például a reaktív oxigénfajták (ROS) és a kalcium (Ca2 plusz), valamint a fitohormonok prekurzorai, mint a szalicilsav (SA), a jázmonsav és az abszcizinsav mindegyik kloroplasztiszból származik [39–42]. Számos kiváló áttekintés létezik a kloroplasztiszoknak a növényi immunitásban betöltött szerepéről. Az olvasók figyelmébe ajánlom a legutóbbi áttekintéseket, amelyek áttekintést adnak a kloroplasztiszokkal kapcsolatos növényvédelmi reakciókról [43–47].

Azonban nagyon kevés növényvédelmi tanulmány foglalkozik az epidermális kloroplasztiszokkal, és az epidermális és a mezofill kloroplasztiszok közötti funkcionális különbségek a növényi immunrendszerben nem keltették fel a figyelmet. A közelmúltban néhány jelentés kimutatta, hogy az epidermális kloroplasztok szerepet játszanak a növényi immunitásban. Ebben az áttekintésben az elsődleges hangsúly az epidermális kloroplasztiszokon van, és leírták a növényi epidermális immunitás terén a közelmúltban elért eredményeket.

2. Az epidermális kloroplaszt válasz szabályozza a gombás kórokozók bejutását az A. thaliana-ba

2.1. Az epidermális kloroplasztok intracelluláris mozgása gombás kórokozókra adott válaszként A. thaliana-ban

Az A. thaliana egyensúlyi állapotában az epidermális kloroplasztiszok nem figyelhetők meg a burkolatsejtek felső periklinális falának (felületének) közelében, mivel általában az alsó periklinális (alul) és antiklinális falakon helyezkednek el. Egy nemrégiben megjelent jelentésben felfedeztem, hogy a Colletotrichum gombák hatására az epidermális kloroplasztiszok a járdasejtek felszínén alakultak ki melanizált appresszórium képződéssel, és ezt a jelenséget epidermális kloroplasztisz válasznak (ECR) neveztem el (1. ábra) [48].

Interestingly, ECR occurs more strongly against nonadapted fungi such as the Japanese flowering cherry pathogen Colletotrichum nymphaea PL1-1-b, the cosmos pathogen Colletotrichum fioriniae CC1, and the apple pathogen Colletotrichum siamense MAF1, compared to the adapted Brassicaceae pathogen Colletotrichum higginsianum Abr1-5, which readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 > C. siamense MAF1, while two other nonadapted strains, hau tree pathogen C. siamense COC4, and cucurbit pathogen Colletotrichum orbiculare 104-T, do not trigger ECR in the wild-type plant [48]. Importantly, C. siamense COC4 and C. orbiculare 104-T sufficiently induce ECR in plants with a mutation in the PEN2 gene [48], which encodes an atypical myrosinase that works as a core preinvasive NHR contributor against many fungal and oomycete pathogens [6,9,13,17,48–50], although these two nonadapted pathogens cannot invade pen2 mutants. The frequencies of ECR in the pen2 mutant against C. fioriniae CC1 and C. siamense MAF1 are also higher than those in the wild-type plant, whereas other single mutants of immune-related genes such as EDR1, GSH1 EDS5, and CAS have little effect on ECR [48]. These results suggest that ECR is preferentially activated when PEN2-based antifungal preinvasive defense becomes ineffective in epidermal cells. Similarly, in penetration tests on multiple Arabidopsis mutants with many immune-related mutations, these five nonadapted Colletotrichum strains displayed the differential abilities to overcome preinvasive NHR in the same order as the ECR-inducing ability; C. nymphaea PL1-1-B and C. fioriniae CC1 can invade the epidermis of the wild-type plant to some degree and more of the pen2 mutant, whereas C. siamense MAF1, COC4, and C. orbiculare 104-T can break through the epidermal NHR only in the presence of pen2 mutation or with additional mutations such as edr1, gsh1, eds5, and cas (Figure 2, Redrawn from [51]) [48,51]. Thus, there is a tight link between ECR induction in plants and the invasion ability of the nonadapted Colletotrichum fungi, which implies the involvement of ECR in epidermal preinvasive NHR, because these fungal pathogens are incompatible with and definitely cannot infect A. thaliana. The contribution of ECR to preinvasive NHR is described in a later section. Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, x FOR PEER REVIEW 3 of 17 readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 >A C. siamense MAF1, míg két másik nem adaptált törzs, a hau fa kórokozója a C. siamense COC4 és a tökfélék kórokozója a Colletotrichum orbiculare 104-T, nem vált ki ECR-t a vad típusú növényben [48].

Fontos, hogy a C. siamense COC4 és a C. orbiculare 104-T kellően indukálja az ECR-t olyan növényekben, amelyek mutációt tartalmaznak a PEN2 génben [48], amely egy atipikus mirozinázt kódol, amely központi preinvazív NHR hozzájárulóként működik számos gomba és oomyceta ellen. kórokozók [6,9,13,17,48–50], bár ez a két nem adaptált kórokozó nem képes behatolni a pen2 mutánsok közé. Az ECR gyakorisága a pen2 mutánsban a C. fioriniae CC1 és C. siamense MAF1 ellen szintén magasabb, mint a vad típusú növényben, míg az immunrendszerrel kapcsolatos gének más egyedi mutánsai, mint például az EDR1, a GSH1 EDS5 és a CAS csekély mértékben rendelkeznek hatása az ECR-re [48]. Ezek az eredmények arra utalnak, hogy az ECR elsősorban akkor aktiválódik, amikor a PEN{20}}alapú gombaellenes preinvazív védekezés hatástalanná válik az epidermális sejtekben.

Hasonlóképpen, több, sok immunrendszerrel összefüggő mutációt mutató Arabidopsis mutáns penetrációs tesztjei során ez az öt nem adaptált Colletotrichum törzs a preinvazív NHR leküzdésére szolgáló eltérő képességeket mutatta ugyanabban a sorrendben, mint az ECR-indukáló képesség; A C. nymphaea PL1-1-B és a C. fioriniae CC1 bizonyos mértékig behatolhat a vad típusú növény epidermiszébe, de a pen2 mutánsok nagyobb arányában, míg a C. siamense MAF1, COC4 és C. orbiculare {{8 }}A T csak pen2 mutáció jelenlétében vagy további mutációkkal, például edr1, gsh1, eds5 és cas esetén képes áttörni az epidermális NHR-t (2. ábra, átrajzolva [51]-ből) [48,51]. Így szoros kapcsolat áll fenn a növények ECR-indukciója és a nem adaptált Colletotrichum gombák inváziós képessége között, ami azt jelenti, hogy az ECR részt vesz az epidermális preinvazív NHR-ben, mivel ezek a gombás kórokozók nem kompatibilisek az A. thaliana-val, és egyáltalán nem fertőzhetik meg. Az ECR hozzájárulását a preinvazív NHR-hez a nonhost Arabidopsis mutánsok a melanizált appresszórium által közvetített belépési (MAE) arány alapján értékelték és osztályozták. A MAE arányát (százalék) a következő numerikus képlettel számítottuk ki: (a melanizált appresszorok száma invazív hifa képződésével)/(a melanizált appresszorok száma). Kontrollként az adaptált C. higginsianum Abr1-5 (MAFF305635) látható. A gombás bejutási tesztek százalékos aránya "-", "plusz /-", "plusz", "plusz plusz", "plusz plusz" és "plusz plusz plusz" 0-2 százalék, 2-10 százalék, 10-20 százalék, 20-35 százalék, 35-60 százalék, illetve 60-100 százalék. nd: nincs meghatározva. Átdolgozva [51]-ből.

Az ECR nem specifikus a Colletotrichumra. A nem adaptált P. oryzae kórokozóval való beoltás után epidermális kloroplasztiszok is megjelennek a felszínen, amely melanizált appresszórium által közvetített behatolás (MAE) típusú növényi inváziót mutat, de filogenetikailag távoli rokonságban áll a Colletotrichum-mal [48]. A P. oryzae által kiváltott ECR gyakorisága szintén nő a pen2 mutánsban. Így az ECR széles spektrumú epidermális válasz lehet a gombás kórokozók széles skálájára. Ez az elképzelés összhangban van azzal az új megállapítással, hogy az Alternaria alternata nem adaptált gomba, amely nem MAE-típusú kórokozó, és melanizált konídiumokat képez, szintén ECR-t indukál a nem gazdaszervezet A. thaliana-ban, különösen a pen2 mutáció jelenlétében (3. ábra). .

2.2. Az epidermális kloroplaszt válasz kiváltója

Bár továbbra is nyitott kérdés, hogy a növényi epidermisz hogyan ismeri fel a gombás kórokozókat és indukálja az ECR-t, néhány adat lenyűgöző korrelációt jelez a gomba bejutási kísérletekkel kapcsolatos jellemzői és az ECR-indukció között [48]. A jól tanulmányozott kórokozó-eredetű molekulák egy része patogén/mikroba-asszociált molekuláris mintázat (PAMP-k/MAMP), amelyek erősen konzerváltak a széles spektrumú kórokozók között, és hozzájárulnak életképességükhöz [52]. A károsodással összefüggő molekuláris minták (DAMP), a gazdaszervezetből származó molekulák, mint például a kórokozó inváziója során extracellulárisan felszabaduló Pep1, szintén a veleszületett immunválaszok jelei [53]. A PAMP/DAMP-okat a növényi mintázat-felismerő receptorok (PRR-ek) ismerik fel, és a PAMP/DAMP által kiváltott immunitást a PRR-hez kapcsolódó fehérjék, például az RLP 23 és az RLP30, a membránba ágyazott receptorszerű fehérjék (RLP-k), az FLS2 és a BAK1 indítják el. , membránba ágyazott receptorszerű kinázok (RLK) és BIK1 és PBL1, receptorszerű citoplazma kinázok (RLCK) [54–61].

Számos kutató publikált kivételes áttekintéseket a PRR-jelátvitelről a növényi immunitásban [62–65]. Érdekes módon az ECR nem függ a BAK1, BIK1, PBL1, Pep{5} RLK-k, PEPR1 és PEPR2 érzékelőktől; ezért a PAMP és/vagy DAMP jelátviteli események, legalábbis azok, amelyeket ezek az RLK-k és RLCK-k közvetítenek, nem vesznek részt az ECR kiváltásában [48]. Továbbá az ECR mennyiségi meghatározása a pen2 mutáns növényben több, az invázióhoz kapcsolódó morfogenezis különböző lépéseiben hiányos C. orbicular mutánsokkal szemben feltárta, hogy a penetrációs csap kialakulása, egy tűszerű gombastruktúra, amely az appresszóriumból emelkedik ki a növénybe való sikeres bejutáshoz epidermis, elengedhetetlen az ECR indukciójához [48].

A növényi patogén gombák és oomyceták virulenciafehérjék arzenálját, úgynevezett effektorokat választanak ki a növényi sejtfolyamatok manipulálására és az immunszuppresszió kiváltására. Számos áttekintés jelent meg a növényi kórokozók effektorairól [66–70]. A Colletotrichumban a fluoreszcensen jelölt effektor fehérjék elsősorban az appresszórium alsó pórusaiban halmozódnak fel, hogy a penetrációs csapon keresztül váljanak ki [71,72]. Ez az effektor szekréció a v-SNARE SEC{5}} által közvetített intracelluláris forgalomtól függ a gombában [72], és érdekes módon korrelál az ECR indukcióval [48]. Ezek a megfigyelések a következő lehetséges jelöltekre utalnak az ECR kiváltóiként: (i) patogén eredetű molekulák, amelyek a gombák bejutási kísérletei során a penetrációs csapból szekretálódnak, és (ii) növényi eredetű jel(ek), amelyek válaszul generálódnak a fertőzés mértékére. gombás progresszió a behatolási kísérlet során. Az ECR egy univerzális esemény számos gombakórokozó ellen, beleértve a Colletotrichum fajokat, a P. oryzae-t és az A. alternata-t (3. ábra) [48]. Ezért a tipikus effektorok, amelyek a gombakórokozók szűk körére korlátozódnak a gazdaspecifikusságuk miatt, nem biztos, hogy az ECR jelei; inkább a közönséges sejtfalat lebontó enzimek vagy a patogén gombák széles körének erősen konzervált mag effektorai vagy a Pep1-hez nem kapcsolódó növénykárosodási jelek válthatják ki az ECR-t a növényi epidermiszben.

2.3. Az Arabidopsis epidermális kloroplasztválaszának és preinvazív nonhost rezisztenciájának szabályozói

A nagy mezofil kloroplasztiszok intracelluláris mozgásokat mutatnak a fény intenzitása alapján a biztonságos és hatékony fotoszintézis érdekében; az erős fény elől kiszabadulva a sejt antiklinális falaihoz vándorolnak, hogy megakadályozzák a fotokárosodást (elkerülési válasz), és a gyenge fény felé haladva a periklinális falakon megtelepednek, hogy növeljék a fotoszintetikus hatékonyságot (akkumulációs válasz). Ennek az adaptív jelenségnek számos szabályozó fehérjét azonosítottak a mezofil sejtekben [73]. Azonban kevés jelentés áll rendelkezésre, és keveset tudunk az epidermális kloroplasztiszok intracelluláris mozgását szabályozó komponensekről [74,75]. Ebben az összefüggésben a közelmúltban kimutattam, hogy az epidermális sejtekben az ECR közös szabályozó fehérjéket tartalmaz a mezofil kloroplasztisz fotorelocation mozgásaival [48]. Az aktinkötő CHUP1 fehérje kloroplaszt-aktin alapú mozgatóerőt generál, és elengedhetetlen mind a felhalmozódási, mind az elkerülési reakciókhoz [76–78], míg az auxilin-szerű J-domén fehérje, a JAC1 szabályozza a kloroplaszt-aktin filamentumok megjelenését és eltűnését. és az akkumulációs válaszhoz szükséges [79]. A genetikailag módosított A. thaliana azt mutatja, hogy a CHUP1 fehérjék túlzott expressziója az ECR erős elnyomását okozza.

Az epidermális kloroplasztiszok jellemzően alig mutathatók ki a felületen, még nem adaptált gombakórokozókkal való beoltás után sem [48]. Azonban a JAC1 túlzott expressziója vagy a CHUP1 deléciója az epidermális kloroplasztiszok konstitutív elhelyezkedéséhez vezet a felületen, függetlenül a gombás beoltástól [48]. Így a CHUP1 és a JAC1 negatívan, illetve pozitívan szabályozza az epidermális kloroplasztiszok elhelyezkedését a járdasejtek felületén (4. ábra). Figyelemre méltó, hogy a chup1 mutáns beoltása nagy koncentrációban nem adaptált gombákkal csak kis mértékben növelte a felszíni kloroplasztiszok populációját, ami arra utal, hogy a CHUP1 fehérje kimerülése az ECR károsodását okozza. Ezzel szemben a fototropin 1 és 2, amelyek a kloroplasztisz fotorelocation mozgásaiért felelős kék fény receptorok [80–82], nélkülözhetetlenek az ECR aktiválásához [48]. Ezért a kloroplasztisz fotó helye és az ECR eltérő ingerfelismerő rendszerrel rendelkezik a fény és a kórokozók számára, de legalább néhány alsóbbrendű szabályozó komponenst megosztanak. A mezofil és az epidermális kloroplasztiszok közötti különbségek szempontjából az adaptív rendszerek különböző környezeti igénybevételekkel szembeni sokoldalúsága tükrözheti a növény kidolgozott túlélési stratégiáját.

Érdekes kérdés, hogy az ECR hozzájárul-e a növényi immunitáshoz az A. thaliana epidermális sejtjeiben. Az ECR preinvazív NHR-ben való részvételének tisztázása érdekében megvizsgálták a CHUP1 fehérjék túlzott expressziója vagy kimerülése által okozott ECR-károsodások hatásait a növényi epidermiszben található többszörös nem adaptált gombák MAE-arányára [48]. A C. nymphaea PL1-1-B, amely viszonylag kisebb inkompatibilitást mutatott az A. thaliana-val, mint más nem adaptált gombák, megnövekedett MAE-arányt mutatott az ECR-károsodott növényekben (2. ábra) [48]. Ezen túlmenően, a pen2-t vagy más további mutációkat, például edr1-et, gsh1-et, eds5-öt és cas-t tartalmazó növényekben a CHUP1-fehérjék szintjének növekedése vagy csökkenése elősegítette a C. fioriniae CC1, C. siamense MAF1, COC4 és C MAE-arányát. orbiculare 104-T (2. ábra) [48]. Hasonló eredményeket kaptunk a P. oryzae MAE arányánál. Ennek megfelelően az ECR a növény stresszreakciója, amellyel a preinvazív NHR fokozódik az epidermális sejtekben, amikor a gombás kórokozók megkísérlik az inváziót a penetrációs csapon keresztül.

A leírtak szerint az ECR előnyösen PEN{0}}kapcsolódó védekezési útvonal hiányában aktiválódik. Hasonlóképpen, a nem adaptált C. fioriniae CC1 beoltása számos védekezéssel kapcsolatos gén, például PAD3, CYP79B2, CYP71A13, PDF1.2a, MYB51, PR1, FRK1 és NHL10 expresszióját indukálta, csak pen2 mutáció esetén. bár az ECR küszöbértéke alacsonyabb volt, mint e gének expressziójának küszöbértéke [48]. A növényi NHR réteges szerkezete alapján az ECR az egyik olyan védekezési válasz, amely a preinvazív NHR támogatására van programozva, ha a magasabb rétegű preinvazív védekezésben részt vevő útvonalak, beleértve a PEN{17}}hoz kapcsolódó útvonalakat is, nem hatékonyak [ 48,51].

Ez összhangban van az A. thaliana és az alsóbbrendű inkompatibilis, nem adaptált kórokozó, C. nymphaea PL1-1-B közötti kapcsolattal, amely részben legyőzi a magas rétegű preinvazív védekezést [51]; A C. nymphaea PL1-1-B erősen kiváltja az ECR-t, és védekezéssel kapcsolatos géneket is indukál a vad típusú növényben [48]. Számos fitopatogén gomba, mint például a C. nymphaea PL1-1-B, amelyek részben legyőzik az A. thaliana magasabb rétegű preinvazív védekezőképességét, feltételezhetően létezik a természetben. Ezért a növények az ECR-t az epidermális NHR egyik mechanizmusaként fejlesztették ki az ilyen típusú gombás kórokozók ellen (4. ábra).

3. Az epidermális kloroplasztokban lokalizált immunkomponensek hozzájárulnak az Arabidopsis preinvazív gombaellenes nem-gazdarezisztenciájához

3.1. Az immunrendszerrel kapcsolatos komponensek preferenciális lokalizációja a mozgékony epidermális kloroplasztiszokban A. thaliana-ban

Még teljesen tisztázandó, hogy az ECR hogyan járul hozzá a nem adaptált gombás kórokozók elleni preinvazív NHR-hez. Fluoreszcens élősejtes képalkotás kimutatta, hogy az immunrendszerrel összefüggő komponensek, mint például a -glutamilcisztein szintetáz GSH1, Ca2 plusz -érzékelő receptor CAS, MATE család transzporter EDS5, izokorizmát szintáz ICS1/SID2 és aminotranszferáz ALD1, az epidermális kis kloroplasztiszokban lokalizálódnak (ábra) [15,48,83–86]. Érdekes módon ezeknek a komponenseknek a fluoreszcens jelei az epidermális kloroplasztiszokban sokkal erősebbek, mint a nagy mezofil kloroplasztiszokban [48,83,85,86]. Az ECR-aktivált járdasejtekben a nem adaptált C. fioriniae CC1-vel történő beoltás után a GSH1, EDS5 és CAS fehérjék a mozgékony epidermális kloroplasztiszokkal együtt lokalizálódnak a felszínen, ami szoros kapcsolatot sugall az ECR és ezek intracelluláris elhelyezkedése között. immunkomponensek [48]. Ezek a megfigyelések megerősíthetik az epidermális kloroplasztiszok jelentőségét a növényi immunitásban

3.2. Epidermális kloroplasztokból lokalizált immunkomponensek és preinvazív védekezés az A. thaliana-ban

A GSH1 a glutation bioszintézisén keresztül hozzájárul a növények védelméhez mind kompatibilis, mind inkompatibilis A. thaliana-patogén kölcsönhatásban [15,87]. A CAS részt vesz a tranziens Ca2 plusz jelátvitelben a kloroplasztiszokban a növényi immunitás során [88], és a Sclerotinia sclerotiorum CAS-célzott gomba effektora megzavarja a gazdanövényben az SA jelátvitelt [89]. Az ICS1/SID2 és az EDS5 szükséges az SA prekurzorok bioszintéziséhez, illetve transzportjához a növényi immunválasz során [85,90,91]. Az ezen immunkomponensek és az epidermális kloroplasztiszok közötti szoros kapcsolat azt jelenti, hogy részt vesznek az epidermális NHR-ben az ECR-t kiváltó gombás kórokozók ellen. Kimutatták a GSH1, CAS, EDS5 és ICS1/SID2 hozzájárulását a nem adaptált gombák elleni preinvazív NHR-hez; A C. nymphaea PL1-1-B fokozott MAE-t mutatott a gsh1, cas és eds5 egyedi mutánsok epidermiszében, mint a vad típusú növényben [51], míg ezeknek a mutációknak hasonló hatásai a C. fioriniae MAE-jére CC1-et, C. siamense MAF1-et és P. oryzae-t figyeltek meg minden pen2 mutációval rendelkező kettős mutánsban (2. ábra) [48].

Az inkompatibilis C. siamense COC4 és C. orbiculare 104-T megnövekedett MAE-arányát megerősítették olyan pen2 mutáns növényekben, amelyekben az immunrendszerrel kapcsolatos gének többszörös mutációi voltak (2. ábra) [48]. Ezért ezeknek a mutált géneknek a tollfüggő hatásai, amelyek az epidermális kloroplasztisz-lokalizált fehérjéket kódolják, korrelálnak az egyes gombakórokozók által kiváltott ECR-rel. Ez a tanulmány azt javasolja, hogy az Arabidopsis epidermális sejtek ECR-központú immunválaszt fejtsenek ki, ahol az immunrendszerrel kapcsolatos fehérjék intracelluláris újrapozicionálása fokozhatja a gombaellenes NHR-t (4. ábra) [48]. Az epidermális kloroplaszt-specifikus fehérje, az ALD1 nélkülözhetetlen a lokális betegségrezisztenciához és a szisztémás szerzett rezisztenciához mind a virulens, mind az avirulens bakteriális kórokozókkal szemben, és hatását az SA felhalmozódás szabályozásában fejti ki [86, 92–94]. A jövőben tisztázni kell, hogy az ALD1 a gombakórokozók elleni preinvazív NHR-ben is működik-e.

4. Az epidermális kloroplasztiszok felhalmozódnak a petefészek kórokozójával való határfelületen, és CHUP1 szükséges a Nicotiana benthamiana behatolási ellenállásához

4.1. Epidermális kloroplasztiszok fokális felhalmozódása az Oomycete kórokozóval való határfelületen N. benthamianában

Az epidermális kloroplasztiszok szerepét a P. infestans petegomba kórokozóval szembeni válaszreakcióban a N. benthamiana modellben is tanulmányozták [95–97]. Ebben a részben megemlítem az epidermális kloroplasztisz mozgások dinamikájával és a CHUP1 szerepével kapcsolatos legújabb kutatásokat az aktinomyceta immunitásban, bár kétértelműek a P. infestans N. benthamianához való adaptív vagy nem adaptív jellemzői, ami kétértelmű, életkorral összefüggő rezisztenciát mutat. P. infestansra; az érett növények rezisztensek, míg a fiatal növények érzékenyek [98].

A N. benthamiana P. infestans-ra adott válasza során az epidermális kloroplasztiszok intracelluláris mozgásokat mutatnak, és a kórokozó haustoriumával, a fertőzéshez kapcsolódó speciális hifákkal való határfelületen halmozódnak fel BAK1-független módon (5. ábra) [96] . Így az epidermális kloroplasztiszok által közvetített fokális immunitást javasolták az N. benthamiana-P-ben. infestans patorendszer. Hasonló jelenséget figyeltek meg az A. thaliana ECR-aktivált sejtjeiben a gombaellenes válasz során; azonban a felszíni kloroplasztok nagy része az ECR esetében szóródott, és legalábbis mikroszkóp alatt nem kapcsolódott a kórokozó határfelületéhez [48]. Tekintettel arra, hogy az N. benthamiana epidermális kloroplasztiszát általában a járdasejtek felületén mutatják ki, függetlenül a kórokozó beoltásától, az epidermális kloroplasztiszok működési mechanizmusa a kórokozók támadásaira válaszul nem volt teljesen azonos az A. thaliana és a N. benthamiana esetében.

Ezenkívül az epidermális kloroplasztiszoknak a CHUP1-hoz kapcsolódó ECR és fokális felhalmozódása a gombák behatolási helyére független esemény lehet az A. thaliana-ban, mivel az epidermális kloroplasztiszok kórokozó-interfész-specifikus felhalmozódása a N. benthamianában a CHUP{{2} }független (5. ábra) [97]. Ebben az összefüggésben még tisztázni kell, hogy az A. thaliana epidermális kloroplasztiszainak egy része, amely fokálisan felhalmozódik a gombák behatolási helyein, eltér-e az ECR-hez kapcsolódó epidermális kloroplasztiszoktól, valamint az N-ben. benthamiana.

4.2. CHUP1-Függő kallózlerakódás az Oomycete behatolási helyén a N. benthamiana epidermális rezisztenciája során

Savage et al. beszámoltak arról, hogy az epidermális kloroplasztiszok elhelyezkedése a N. benthamiana és a P. infestans haustoriája közötti határfelületen a CHUP1-től függetlenül történt [97], ami kissé eltér az Arabidopsis ECR-től [48]. Azonban kimutatták, hogy a CHUP1 szükséges a N. benthamiana epidermális sejtjeinek P. infestans elleni penetrációs rezisztenciájához [97]. Két CHUP1 allél elnémítása vagy kiütése N. benthamianában fokozza a P. infestans iránti fogékonyságot, míg a CHUP1 knockout mutánsban (chup1) nem károsodik az epidermális kloroplasztiszok felhalmozódása a haustoriák körül [97]. Az Arabidopsis chup1 mutáns szintén csökkent preinvazív NHR-t mutatott a nem adaptált gombakórokozók MAE-je ellen [48], ami arra utal, hogy a kloroplasztisz-asszociált CHUP1 fehérje fontos szerepet játszik az epidermális növényi immunitásban mind a petegomba, mind a gomba kórokozóival szemben.

Érdekes módon a P. infestans haustoriumaiban a fokális kallózlerakódás, amely a növény egyik védekező válasza, CHUP1-függő, ami arra utal, hogy a kloroplasztokhoz kapcsolódó CHUP1 fehérje azáltal, hogy fokozza az epidermális immunitást a petesejtek kórokozójával szemben. behatolási ellenállás kallóz lerakódás révén (5. ábra) [97]. A kulcskérdés az, hogy ez a kallózlerakódás és az epidermális kloroplasztiszoknak a kórokozó határfelületén található fokális felhalmozódása között hogyan létezik kapcsolat, mivel a CHUP1 egy kloroplasztisz-asszociált fehérje. Ezzel kapcsolatban Savage et al. nem mutatott összefüggést a kallóz lerakódás és a haustórium körüli kloroplasztiszok jelenléte között [97]. Ezzel a megállapítással összhangban az A. thaliana-C. orbicularis inkompatibilis kölcsönhatás, a kallóz lerakódás nem korrelál az ECR aktiválásával; a kallóz elegendően lerakódik a vad típusú növényben a kórokozó behatolási kísérletek helyén, ahol az ECR alig aktiválódik a magas rétegű preinvazív védekezés(ek) előzetes funkciója miatt [48]. A CHUP1 gén kiütése N. benthamianában nem befolyásolja az egyéb alapvető immunfolyamatokat, mint például a PAMP által kiváltott MAPK foszforilációt, a konstitutívan aktív MEK2DD-indukálta túlérzékeny válasz (HR)-szerű sejthalált és az effektor által kiváltott HR sejthalált [97].

Ezért Savage et al. feltételezték, hogy a CHUP{0}}kiütött N. benthamiana esetében az epidermális kloroplasztisz eredetű molekulák, például a ROS és SA prekurzorok termelésének csökkenése valószínűsíthetően a haustórium körüli kallóz felhalmozódásának károsodását okozhatja. Nem zárták ki annak a lehetőségét sem, hogy a pillanatfelvételek nem tükrözik pontosan az epidermális kloroplasztisz mobilizáció szerepét a haustoriákban a fokális kallóz lerakódásban, mivel a kloroplasztiszok eltávolodhattak a haustoriától a callose lerakódás után [97]. Azt várom, hogy a jövőbeni kutatások tisztázzák a kloroplasztisz-asszociált CHUP1-en keresztül a kórokozó határfelületén kialakuló kallóz lerakódás szabályozási mechanizmusát N. benthamianában, és összehasonlítják azt az A. thaliana epidermális kloroplasztokkal kapcsolatos immunválaszaival.

5. Az epidermális kloroplasztiszok dinamikus morfológiája és a növényi immunitásban a szervközi kölcsönhatások

5.1. Stromula képződés, megnagyobbodás és üregképződés

A mezofill és az epidermális kloroplasztiszok dinamikus csőszerű nyúlványokat, úgynevezett stromulákat növesztenek, amelyek stromával vannak megtöltve [99]. Az N. benthamiana epidermális sejtjeiben a stromulák megnövekednek az antivirális és antibakteriális immunitás során, ahol effektor által kiváltott HR sejthalál következik be [95]. A N. benthamiana a bakteriális flg22 és gombás kitin mellett a PAMP által kiváltott INF1 oomycete elleni immunitás során is indukálja a stromulák képződését, BAK1--függő módon [95,96]. Érdekes módon a stromula indukciót elnyomja a P. infestans AVR3a effektor [96]. Az epidermális kloroplasztiszokban stromula indukciót is megfigyeltek az A. thaliana antibakteriális immunitása során [95]. Összességében ezek a megfigyelések azt sugallják, hogy a stromulák részt vehetnek a növényvédelmi reakciókban. Fontos, hogy a növényi immunválasz során a kloroplasztmozgásokat és más organellumokkal, például magokkal való kapcsolatokat a stromulák közvetítik [95,100]. Ezen túlmenően a stromulák a védekezéssel kapcsolatos ROS jelátviteli molekulát és a kloroplasztisz NRIP1 védőfehérjét szállíthatják az N. benthamiana sejtmagjába [95,101]. Az NRIP1 szükséges az antivirális rezisztenciához N. benthamianában [102]. Az immunrendszerrel rokon fehérjék, a GSH1, EDS5 és CAS szintén megtalálhatók az A. thaliana epidermális kloroplasztiszaiból kinyúló stromulákban, bár a tilakoid fehérje CAS lokalizációs jele a stromulákban gyengébb, mint a másik két fehérjeé, és műtermék lehet. a túlzott kifejezés [48].

Így az epidermális sejtekben az immunrendszerrel kapcsolatos komponensek dinamikusan megváltoztathatják helyzetüket a kloroplasztisz mozgások révén, és az immunválasz során stromulákon keresztül tovább tágíthatják helyzetüket a kloroplasztiszokon kívülre. Ugyanakkor erősen ellentmondásos az is, hogy a megnövekedett stromulák pozitív hatással vannak-e az antimikrobiális rezisztenciára. Caplan et al. beszámolt arról, hogy a CHUP1 génnel elhallgatott N. benthamiana és Arabidopsis chup1 mutánsok megnövekedett stromulákat mutattak, amelyeket NRIP1-GFP fúziós fehérjével tettek láthatóvá kórokozók hiányában, és elősegítették az effektor által kiváltott HR sejthalált az antivirális és antibakteriális immunválasz során [95]. Ezzel szemben Savage et al. kimutatták, hogy mind az N. benthamiana, mind az A. thaliana chup1 mutánsai csökkent stromulákat mutattak, amelyeket GFP-vel tettek láthatóvá kórokozók hiányában [97].

Ezen túlmenően, az N. benthamiana chup1 mutánsa kellően képes stromulaképződést indukálni, ha P. infestans-szal fertőzzük meg, annak ellenére, hogy megnövekedett érzékenysége ezzel a kórokozóval szemben [97]. A MAE-típusú gombakórokozók elleni chup1 mutációval rendelkező Arabidopsis preinvazív NHR csökkenéséről is beszámoltak [48]. Ezek az eltérések későbbi tanulmányokkal magyarázhatók. Figyelemre méltó, hogy a növényi immunitásban a stromula indukció és a kloroplasztisz mozgások, mint például az ECR és a fokális felhalmozódás a kórokozó határfelületén, inkább összefüggő, de eltérő események, mivel az előbbi a BAK1 PAMP jelátviteli kináztól függ, míg az utóbbi nem. Ezért különálló kórokozó-eredetű jelek integrálhatók egy epidermális kloroplaszt-központú rendszeren keresztül a védekezési válaszok harmonizálására.

Az epidermális kloroplasztiszok lényegesen kisebbek, mint a mezofil kloroplasztiszok. Érdekes módon azonban megnagyobbodott epidermális kloroplasztiszokat lehetett megfigyelni az ECR-aktivált sejtekben, és a megnagyobbodott kloroplasztiszok populációja fokozatosan növekedett a nem adaptált gombakórokozókkal való inkubáció során (6. ábra). Az ECR korai szakaszában megnagyobbodott kloroplasztiszokat nem figyeltek meg. A megnagyobbodott epidermális kloroplasztiszok belsejében üregek kialakulása igazolódott (6. ábra). Az epidermális kloroplasztiszok morfológiájában bekövetkezett ezen változások fiziológiai jelentősége az ECR során jelenleg nem tisztázott, de az epidermális kloroplasztiszok ezeken a további eseményeken keresztül fokozhatják a preinvazív NHR-t az ECR késői szakaszában. Alternatív megoldásként a növényi organelláris morfológiát befolyásolhatják a patogén effektorok, mivel beszámoltak arról, hogy a Colletotrichum effektor fehérjék átmeneti expressziója az N. benthamiana epidermális sejtjeiben a sejtmagok megnagyobbodásához vezet [103]. Ha az ilyen organelláris expanziók az effektorokon keresztüli kórokozó fertőzési stratégiák közé tartoznak, ez összhangban van azzal a ténnyel, hogy sok kórokozó effektor bejut a kloroplasztiszokba és megcélozza a kloroplasztiszban lokalizált fehérjéket [46,47].

5.2. Az epidermális kloroplasztiszok és a nukleáris mozgások perinukleáris csoportosulása

Ismeretes, hogy a kloroplasztok a sejtmag körül csoportosulnak az organellumok közötti kommunikáció érdekében, ahol a retrográd jelek átvitele különböző környezeti terhelésekre reagálva történik (37, 38, 104-106). Az N. benthamiana védekező válaszaiban retrográd ROS jelátvitelről számoltak be a perinukleáris klaszterező kloroplasztiszokból a sejtmagba stromulákon keresztül (95); ugyanezt javasolták az A. thaliana esetében (88 107 108). Érdekes módon a CHUP1 gén elvesztése az epidermális kloroplasztiszok megnövekedett perinukleáris klaszterezéséhez vezet mind az N. bnethamiana, mind az A. thaliana esetében (97. Az epidermális kloroplasztiszok perinukleáris klasztereződését az Arabidopsis ECR során is megfigyelték a kórokozó beoltása után vagy a CHUP-ban{10}} kimerült körülmények, kórokozó nélkül [48]. Így ennek a két növényfajnak hasonló szabályozási mechanizmusai vannak az epidermális kloroplasztiszok perinukleáris klasztereződésének szabályozására, amelyben a CHUP1 negatív hatásokat mutat. Tekintettel az ECR és a preinvazív NHR károsodására a konstitutív felszíni pozicionálás miatt Az epidermális kloroplasztok az A. thaliana chup1 mutánsában [48], az epidermális kloroplasztiszok nagyobb perinukleáris csoportosulása funkcionálisan is romolhat. Ezzel az elképzeléssel összhangban a CHUP{15}}knockout N. benthamiana érzékenyebb a P. infestansra [97] .

A fény által kiváltott magmozgás az Arabidopsis mezofill és az epidermális burkolat sejtjeiben CHUP1-függő [74,78]. A CHUP1 kifejezetten a kloroplasztiszok burkára lokalizálódik, de nem a magokra, és szabályozza a kloroplasztiszok mozgását; ennélfogva az epidermális kloroplasztiszok CHUP1-közvetített intracelluláris mozgása mozgatórugója az erős fényre adott nukleáris mozgásnak [74,78]. Hasonlóképpen, az A. thaliana ECR során a sejtmagok a perinukleáris klaszterező kloroplasztiszokkal együtt a felszínre vándorolnak, ami szorosan kapcsolódik a CHUP1 fehérjék mennyiségéhez [48]. Az ECR során a perinukleáris endoplazmatikus retikulum is visszahelyeződik az epidermális felszínre [48]. A N. benthamianában a sejtmag a P. infestans oomycete behatolási helyére mozog [96,109]. Ez más, gomba- és petegomba-kórokozókat alkalmazó növényi patorendszerekben is megfigyelhető [110–112]. A nucleus fokális felhalmozódását nem befolyásolta az epidermális kloroplasztiszok megnövekedett perinukleáris csoportosulása a CHUP1-knockout N. benthamianában [97]. Tekintettel arra, hogy a CHUP1 fehérjék túlzott expressziója és kimerülése ellentétes hatást gyakorol az epidermális kloroplasztisz mozgására az Arabidopsis ECR során, érdekes lenne meghatározni, hogy az epidermális kloroplasztiszok perinukleáris klasztereződését elnyomja-e a CHUP1 túlzott expressziója N. benthamianában, és ezáltal vajon a kloroplasztisz fokális felhalmozódása sejtmag a P. infestans határfelületén zavart.

6. Következtetések

A kloroplaszt funkció jelentősége a növényi immunitásban széles körben elismert. A kloroplasztisz típusaira összpontosító kutatások mostanra az antimikrobiális válaszok területén jelennek meg. Tekintettel arra, hogy a növényi epidermisz elsődleges erődítményként védi az ellenséget, így a közvetlen áthatoló képességgel rendelkező gomba- és petekórokozókat, az epidermális atipikus kloroplasztiszok ideális kutatási alanynak számítanak, mivel kevés információval rendelkeznek a jól ismert tipikus mezofil kloroplasztokhoz képest. .

A közelmúltban végzett tanulmányok különösen az epidermális kloroplasztiszok intracelluláris dinamikája és a növényi epidermális immunitás közötti összefüggést tárták fel, ahol az ECR, az epidermális kloroplasztiszoknak a kórokozó határfelületére való fókuszálása, a stromulaképződés, az organellumok közötti kommunikáció és más folyamatok irányíthatók fokozza az antimikrobiális rezisztenciát [48,95–97,113]. A kloroplasztokon lokalizált CHUP1-nek, amelyet eredetileg a mezofil sejtekben a kloroplasztisz fotorelokációs mozgásának szabályozójaként azonosítottak [76], kulcsfontosságú szerepe van a kórokozókra adott válaszként az epidermális kloroplasztokkal kapcsolatos eseményekben. A JAC1, a kloroplasztiszok fotoindukált akkumulációs válaszának szabályozója szintén részt vesz az epidermális kloroplasztiszok intracelluláris pozicionálásában az ECR során [48]. Ahhoz, hogy megértsük a mozgékony kloroplaszt-központú válaszokon keresztül létrejövő epidermális immunitás mögött meghúzódó mechanizmust, további elemzésre van szükség arra vonatkozóan, hogy a kloroplaszt fotorelocation rendszerében alkalmazott komponensek mely és hogyan járulnak hozzá a növényi epidermisz védekező válaszaihoz.

Finanszírozás:

Ezt a kutatást a JSPS KAKENHI 15K18648, 18K05643 és 21H02194 számú pályázata, valamint a MEXT Leading Initiative for Excellent Young Researchers (LEADER) programja finanszírozta.

Köszönetnyilvánítás:

Köszönöm Yoshitaka Takano segítségét és hasznos megbeszéléseit.

Összeférhetetlenség:

A szerző nem nyilatkozik összeférhetetlenségről.

Hivatkozások

1. Kubo, Y.; Furusawa, I. Melanin bioszintézis: Előfeltétele annak, hogy a Colle-totrichum és a Pyricularia appresszorai sikeresen behatoljanak a növényi gazdaszervezetbe. In The Fungal Spóra and Disease Initiation in Plants and Animals; Cole, GT, Hoch, HC, szerk.; Plenum Publishing: New York, NY, USA, 1991; 205–217.

2. Heath, MC Nonhost rezisztencia és nem specifikus növényvédelem. Curr. Opin. Plant Biol. 2000, 3, 315–319. [CrossRef]

3. Lee, H.-A.; Lee, H.-Y.; Seo, E.; Lee, J.; Kim, S.-B.; Ó, S.; Choi, E.; Choi, E.; Lee, SE; Choi, D. A növények nem gazdaszervezet-ellenállásának jelenlegi értelmezése. Mol. Növény-Mikroba kölcsönhatás. 2017, 30, 5–15. [CrossRef] [PubMed]

4. Collins, NC; Thordal-Christensen, H.; Lipka, V.; Bau, S.; Kombrink, E.; Qiu, J.-L.; Hückelhoven, R.; Stein, M.; Freialdenhoven, A.; Somerville, SC; et al. SNARE-protein által közvetített betegségrezisztencia a növényi sejtfalon. Nature 2003, 425, 973–977. [CrossRef] [PubMed]

5. Jacobs, AK; Lipka, V.; Burton, R.; Panstruga, R.; Strizhov, N.; Schulze-Lefert, P.; Fincher, GB Egy ​​Arabidopsis Callose Synthase, GSL5, szükséges a seb- és papilláris kallózképződéshez. Plant Cell 2003, 15, 2503–2513. [CrossRef]

6. Lipka, V.; Dittgen, J.; Bednarek, P.; Bhat, R.; Wiermer, M.; Stein, M.; Landtag, J.; Brandt, W.; Rosahl, S.; Scheel, D.; et al. Az invázió előtti és utáni védelem egyaránt hozzájárul a nem gazdaszervezetek ellenállásához az Arabidopsisban. Tudomány 2005, 310, 1180–1183. [CrossRef] [PubMed]

7. Stein, M.; Dittgen, J.; Sánchez-Rodríguez, C.; Hou, B.-H.; Molina, A.; Schulze-Lefert, P.; Lipka, V.; Somerville, S. Arabidopsis A PEN3/PDR8, egy ATP Binding Cassette Transporter, hozzájárul a nem megfelelő kórokozókkal szembeni, nem megfelelő kórokozókkal szembeni nem gazdaszervezet rezisztenciához, amelyek közvetlen behatolás útján jutnak be. Plant Cell 2006, 18, 731–746. [CrossRef] [PubMed]

8. Jensen, MK; Hagedorn, PH; de Torres-Zabala, M.; Grant, MR; Rung, JH; Collinge, DB; Lyngkjaer, MF A NAC (NAM-ATAF1,2-CUC2) transzkripciós faktor általi transzkripciós szabályozása gyengíti az ABA jelátvitelt a Blumeria graminis f elleni hatékony alapvédelem érdekében. sp. hordei az Arabidopsisban. Plant J. 2008, 56, 867–880. [CrossRef] [PubMed]

9. Bednarek, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Svatoš, A.; Schneider, B.; Doubský, J.; Mansurova, M.; Humphry, M.; Consonni, C.; Panstruga, R.; Sanchez-Vallet, A.; et al. A glükozinolát metabolizmus útja az élő növényi sejtekben széles spektrumú gombaellenes védekezést közvetít. Tudomány 2009, 323, 101–106. [CrossRef]

10. Pinosa, F.; Buhot, N.; Kwaaitaaal, M.; Fahlberg, P.; Thordal-Christensen, H.; Ellerström, M.; Andersson, MX Arabidopsis A foszfolipáz Dδ részt vesz a lisztharmat gombákkal szembeni alapvédelemben és a nem gazdaszervezetekkel szembeni rezisztenciában. Plant Physiol. 2013, 163, 896–906. [CrossRef]

11. Campe, R.; Langenbach, C.; Leissing, F.; Popescu, G.; Popescu, SC; Goellner, K.; Beckers, GJM; Conrath, U. A PEN 3/ PDR 8/ ABCG 36 ABC transzporter kölcsönhatásba lép a kalmodulinnal, amely a PEN 3-hoz hasonlóan szükséges az Arabidopsis nonhost rezisztenciához. Új Phytol. 2015, 209, 294–306. [CrossRef]

12. Nielsen, ME; Jürgens, G.; Thordal-Christensen, H. VPS9a Aktiválja a Rab5 GTPáz ARA7-et, hogy megkülönböztethető pre- és posztinvazív növényi veleszületett immunitást biztosítson. Plant Cell 2017, 29, 1927–1937. [CrossRef] [PubMed]

13. Hiruma, K.; Onozawa-Komori, M.; Takahashi, F.; Asakura, M.; Bednarek, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Az Arabidopsis indol-glükosinolát útvonalának belépési módtól függő funkciója az antracnóz kórokozókkal szembeni nem gazdaszervezet rezisztenciára. Plant Cell 2010, 22, 2429–2443. [CrossRef]

14. Hiruma, K.; Nishiuchi, T.; Kato, T.; Bednarek, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Arabidopsis FOKOZOTT BETEGSÉGREZISZTENSIA 1 szükséges a növényi defenzinek kórokozók által kiváltott expressziójához nem gazdaszervezet rezisztenciában, és a MYC{4}}közvetített represszor funkció interferenciáján keresztül fejti ki hatását. Plant J. 2011, 67, 980–992. [CrossRef] 15. Hiruma, K.; Fukunaga, S.; Bednarek, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Watanabe, S.; Narusaka, Y.; Shirasu, K.; Takano, Y. Glutation és triptofán metabolizmusa szükséges az Arabidopsis immunitáshoz a hemibiotrófokra adott túlérzékeny válasz során. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 9589–9594. [CrossRef] [PubMed]

16. Irieda, H.; Inoue, Y.; Mori, M.; Yamada, K.; Oshikawa, Y.; Saitoh, H.; Uemura, A.; Terauchi, R.; Kitakura, S.; Kosaka, A.; et al. A konzervált gomba effektor elnyomja a PAMP által kiváltott immunitást a növényi immunkinázok megcélzásával. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 116, 496–505. [CrossRef] [PubMed]

17. Maeda, K.; Houjyou, Y.; Komatsu, T.; Hori, H.; Kodaira, T.; Ishikawa, A. AGB1 és PMR5 hozzájárul az Arabidopsis thaliana Magnaporthe oryzae-vel szembeni PEN2-mediált inváziós ellenálláshoz. Mol. Növény-Mikroba kölcsönhatás. 2009, 22, 1331–1340. [CrossRef]

18. Nakao, M.; Nakamura, R.; Kita, K.; Inukai, R.; Ishikawa, A. Nem gazdaszervezet ellenállása a Magnaporthe oryzae behatolásával és hifális növekedésével szemben Arabidopsisban. Sci. Rep. 2011, 1, 171. [CrossRef] [PubMed]

19. Okawa, C.; Ishikawa, A. MPK6 Hozzájárul az Arabidopsis thaliana Magnaporthe oryzae-vel szembeni nem gazdaszervezetek rezisztenciájához. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2013, 77, 1320–1322. [CrossRef]

20. Takahashi, T.; Shibuya, H.; Ishikawa, A. A SOBIR1 hozzájárul az Arabidopsis Magnaporthe oryzae-vel szembeni nem gazdaszervezet rezisztenciához. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2016, 80, 1577–1579. [CrossRef]

21. Takahashi, T.; Shibuya, H.; Ishikawa, A. Az ERECTA hozzájárul az Arabidopsis Magnaporthe oryzae-vel szembeni nem gazdaszervezet rezisztenciához. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2016, 80, 1390–1392. [CrossRef]

22. Takahashi, T.; Murano, T.; Ishikawa, A. SOBIR1 és AGB1 egymástól függetlenül hozzájárulnak az Arabidopsis thaliana Pyricularia oryzae-vel (syn. Magnaporthe oryzae) szembeni nonhost rezisztenciához. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2018, 82, 1922–1930. [CrossRef] [PubMed]

23. DuPree, P.; Pwee, K.-H.; Gray, JC Fotoszintézis gén-promoter fúziók expressziója transzgenikus dohánynövények levél epidermális sejtjeiben. Plant J. 1991, 1, 115–120. [CrossRef]

24. Bowes, BG; Mauseth, JD Plant Structure – A Color Guide, 2. kiadás; Manson Publishing, Ltd.: London, UK, 2008. 25. Vaughan, K. Immunocytochemistry of Plant Cells; Springer: Dordrecht, Hollandia, 2013.

For more information:1950477648nn@gmail.com