Lizin motívum (LysM) fehérjék: A növényi immunitás és a gombák összekapcsolása

Absztrakt:

A lizin motívummal rendelkező fehérjék (LysM) szénhidrátkötő fehérjemodulok, amelyek kritikus szerepet játszanak a gazda-patogén kölcsönhatásokban. A növényi LysM fehérjék többnyire mintafelismerő receptorokként (PRR-ek) működnek, amelyek a kitint érzékelik a növény immunitásának indukálására. Ezzel szemben a gombás LysM blokkolja a kitin érzékelését vagy jelátvitelét, hogy gátolja a kitin által kiváltott gazdaimmunitást. Ebben az áttekintésben történelmi perspektívákat adunk a növényi és gombás LysM-ekre annak bemutatására, hogy ezek a fehérjék hogyan vesznek részt a növények immunválaszának mikrobák általi szabályozásában. A növények LysM fehérjéket alkalmaznak a gombás kitinek felismerésére, amelyeket aztán a növényi kitinázok lebontva immunitást váltanak ki. Ezzel szemben a gombás kórokozók LysM fehérjéket toboroznak, hogy megvédjék sejtfalukat a növényi kitináz általi hidrolízistől, hogy megakadályozzák a kitin által kiváltott immunitás aktiválódását. Ennek a koevolúciós fegyverkezési versenynek a feltárása, amelyben a LysM kulcsszerepet játszik a manipulációban, megkönnyíti a növény-gomba kölcsönhatásokat szabályozó mechanizmusok jobb megértését.

Kulcsszavak:

lizin motívum (LysM) fehérje; növény-gomba kölcsönhatások; kitin; immunitás manipuláció.

A lizin motívumok (GRAS) a konzervált fehérjeszekvenciák egy osztálya, amelyek számos organizmusban léteznek. Részt vesznek a növekedés és fejlődés szabályozásában, valamint a stresszhez való alkalmazkodásban növényekben és gombákban, és emlősökben is megtalálhatók. A legújabb vizsgálatok kimutatták, hogy a GRAS fehérjék a növények és emlősök immunválaszának szabályozásában is szerepet játszanak, ezáltal befolyásolják az immunitást. A növényekben a GRAS fehérjék részt vesznek a kórokozókkal szembeni növényvédelmi válaszok közvetítésében. Például az Arabidopsis thaliana-ban a GRAS SHR és SCR fehérjék részt vesznek a növényi gyökerek patogénekkel szembeni rezisztenciájában, és ezek a fehérjék apoptózist indukálhatnak a növényi gyökerekben, és elősegíthetik a patogén baktériumok elpusztulását. Ezen túlmenően a GRAS fehérjék fokozzák a növényi rezisztenciát a kórokozókkal szemben azáltal, hogy részt vesznek a génexpresszió szabályozásában a növényi immunaktivációban.

Noha emlősöknél kevés tanulmány létezik a GRAS fehérjék immunfunkciójáról, néhány tanulmány kimutatta, hogy részt vesznek az immunszabályozásban. Például a GRAS SPRY2 fehérje gátolja a T-sejtek proliferációját és aktiválását, valamint növeli a szabályozó T-sejtek számát, ezáltal szabályozza az immunválasz egyensúlyát. Másrészt az OSL1 GRAS fehérje az emlősök immunválaszának szabályozásában is részt vehet, illetve gátolja a T-sejtek aktivációját és proliferációját.

Ezért látható, hogy a GRAS fehérjék részt vesznek az immunválasz szabályozásában növényekben és emlősökben, ezáltal befolyásolják az immunitást. A jövőbeni kutatásoknak fel kell tárniuk a GRAS fehérjék sajátos szerepét és mechanizmusát az immunszabályozásban, hogy elméleti alapot nyújtsanak új immunmodulátorok kifejlesztéséhez. Ez mutatja az immunitás fontosságát, ezért javítanunk kell az immunitást. A Cistanche fokozhatja az immunitást. A húshamu különféle biológiailag aktív összetevőket tartalmaz, mint például poliszacharidokat, két gombát, Huang Li-t stb. Stimulálja az immunrendszer különböző sejtjeit és fokozza azok immunaktivitását.

Click cistanche tubulosa kivonat por

1. Bemutatkozás

Mivel mozdulatlanok, a növények életük során számos kihívással szembesülnek, beleértve a kórokozók okozta kihívásokat is. A növények nem rendelkeznek keringő immunrendszerrel, mint az állatok, és nem termelnek antitesteket a kórokozók elleni küzdelemhez [1]. Így a növények evolúciójuk során egyedülálló stratégiákat dolgoztak ki a kórokozók inváziója elleni védekezésre. A növények immunreceptorokat fejlesztettek ki a kórokozók kimutatására, majd elrettentésére [2]. A növényekben található immunreceptorok két fő típusra oszthatók, a mintázatfelismerő receptorokra (PRR) és a nukleotidkötő leucinban gazdag ismétlődő receptorokra (NLR) [3]. A PRR-eket a kórokozók elleni elsődleges védekezésként alkalmazták.

Általában a PRR-ek a sejtmembránon lokalizálódnak, és a receptorkinázok családjába tartoznak, amelyek általában tartalmaznak egy extracelluláris ligandumkötő domént, egy transzmembrán domént és egy intracelluláris kináz domént [4]. A PRR-ek extracelluláris doménjei specifikusan képesek felismerni a molekuláris-asszociált molekuláris mintázatokat (MAMP), például a bakteriális lipopoliszacharidot (LPS), a flagellint, az EF-Tu-t (termoinstabil elongációs faktor), a peptidoglikánokat, a gombás kitineket és a -glükánokat, valamint az ergoszterolok aktiválják. intracelluláris kináz doméneket transzmembrán doméneken keresztül, amelyek viszont potencírozzák a downstream immunszignálokat [5–7]. A növény immunrendszerének ezen első szintjén történő áttörés érdekében a kórokozók kis molekulákat, úgynevezett effektorokat választanak ki a növényi sejtekbe. Ezek az effektorok megzavarják a mitogén által aktivált protein kináz (MAPK) jelátvitelét és annak downstream átvitelét azáltal, hogy gátolják a PRR-ek transzlációját és aktivitását, valamint komplex jelátvitelüket. Emellett a növényi immunitást is befolyásolhatja azáltal, hogy megzavarja számos sejtfolyamatot, mint például a ROS termelődését, a hólyagos transzportot, a kallusz lerakódást és a sejtfal erősödését [5,7].

A LysM domén olyan fehérjéket foglal magában, amelyek közvetlenül játszanak szerepet a növények immunitását szabályozó PRR-ekben, vagy effektorként patogén gombákban, amelyek elnyomják a növényi immunitást [8]. A LysM domén egy általános peptidoglikán-kötő modul, amelynek másodlagos szerkezete két hélix van az anti-párhuzamos lap ugyanazon oldalán. Általában a LysM modul körülbelül 50 aminosavat tartalmaz, és peptidoglikánokhoz, kitinhez és származékaihoz kötődik [9]. A LysM domént kezdetben egy bakteriofág lizozim antimikrobiális enzimjében fedezték fel [8], és egyre több tanulmány kimutatta, hogy a LysM domén fehérjék széles körben elterjedtek az eukariótákban és prokariótákban [10,11].

Mint egy funkcionális domén, amely segít elkerülni a gazdaszervezet immunitását, a LysM domén fehérjék funkciója a LysM doménnek a gombás kitin poliszacharidhoz való kötődési tulajdonságain múlik, amely a gomba sejtfalában található oldhatatlan komplex szénhidrát, amelyet általában a növényi kitinázok bontanak le. 12]. A gombakórokozók sejtfala az első érintkezési pont a gazdanövénnyel, a gombás sejtfal fő alkotóeleme pedig a kitin [12]. A növények esetében a gombás kitin MAMP-ként működik, amely a növényekben a rokon PRR-ekhez kötve indukálja a növényi immunitást. Ezzel szemben a gazdaszervezet védekező válaszának elkerülése érdekében a LysM domént tartalmazó effektorokat gombás kórokozók választják ki, hogy megvédjék sejtfalukat. A kitin a gombasejtfal esszenciális komponenseként fontos molekulaként működik a gazdaszervezet LysM fehérjék által közvetített immunitásának manipulálásában. Ez az intermolekuláris kölcsönhatás aláhúzza a finoman szabályozott gazda-patogén folyamatok eredményeit, amelyek a növények betegségekkel szembeni ellenálló képességének javításának alapjává váltak [13].

Így ebben az áttekintésben átfogó értékelést adunk a növényekből és gombákból származó LysM fehérjék biológiai jellemzőiről, a gazdaszervezet immunitásának manipulálásának mechanizmusairól, valamint a növények és gombák közötti interaktív szerepükről, hogy megkönnyítsük a LysM mechanizmusának megértését. - közvetített immunitás és jelentősége a mezőgazdaságban.

2. A LysM közvetíti a kitin jelzést a növényekben

A LysM LysM-tartalmú receptorszerű kinázok (LYK) vagy nem kináz LysM formájában létezik [14]. Az LYK-k kizárólag a növényekben vannak jelen, és részt vesznek a növényi immunitás szabályozásában [14]. A növényi LysM fehérjék igen változatosak, a nem kináz típusoktól eltérően legalább hat különböző típussal rendelkeznek, ami arra utal, hogy a LysM fehérjék számos összetett szerkezeti doménben fordulnak elő [14,15]. A legtöbb nem kináz LysM génhez azonban nem rendeltek biológiai funkciót.

2.1. LysM Arabidopsisban és Rice-ben

A kórokozó-asszociált molekuláris mintázatok (PAMP) PRR-ek általi felismerése a növényvédelem első lépése, a PAMP-ok konzervált kiváltó molekulák, mint például gombás kitin és kitooligoszacharidok, bakteriális peptidoglikán, és a PRR-ek érése és szállítása fontos biológiai folyamat. A kitin-elicitor receptor kináz 1 (CERK1) a LysM klasszikus tagja, amely a rizsben és az Arabidopsisban található [16,17]. PRR-ként működik a növényi sejtmembránokon, hogy felismerjen bizonyos patogén gombákból származó konzervatív molekuláris mintákat, és indukálja a gazdaszervezet immunválaszát (1. ábra). A három LysM domént tartalmazó CERK1 kulcsszerepet játszik a kitin-oligoszacharid induktorok észlelésében és az N-acetil-glükózamin transzdukciójában. Magasabb affinitást mutat a kitin-oligoszacharidhoz, hosszabb maradékokkal. A gombás MAMP kitin által kiváltott immunválaszok közé tartozik a MAPK aktiváció, a reaktív oxigénfajták (ROS) termelése és a védekező gének expressziója [16,18–20].

A rizs kitin receptor OsCERK1 az endoplazmatikus retikulumban érik, ahonnan a Golgi-készüléken keresztül az ektoplazmatikus retikulumba kerül. E folyamat során a stressz által kiváltott fehérje (Hop/Sti1) és a hősokk-fehérje 90 (Hsp90) képes egy vagy több növényspecifikus Rho-típusú GTPáz OsRac1-et összeállítani, amely a Rho családba tartozó guanozin-trifoszfát-ázok (GTP-ázok) tagja, amely komplexet alkot Az endoplazmatikus retikulum, és az OsCERK1 ezt követő transzportja az endoplazmatikus retikulumból az endoplazmatikus retikulumba szabályozza az OsCERK1 érését. A transzport folyamat a kis GTPáz szekrécióval kapcsolatos fehérje és a ras-kapcsolódó protein 1 (GTPase Sar1) szabályozásán alapul [21].

Kis guanin nukleotid szabályozó (G) fehérjeként az OsRac1 részt vesz az OsCERK1- tartalmú receptorkomplexben, amely szabályozza az immunitást, miután a rizssejtek gombás kitint észlelnek [21,22]. A receptorszerű citoplazmatikus kináz (RLCK) tagja, beleértve a valószínű szerin/treonin protein kináz-szerű 27-et (PBL27), amely a CERK1 downstream komponense, fontos szerepet játszik a kitin érzékelésében és a downstream jelátvitelben, ami végül hozzájárul a modulációhoz. a kitin által kiváltott immunitás Arabidopsis-ban [23]. A CERK1 kitin felismerése után a PBL27-et a CERK1 foszforilezi. A foszforilált PBL27 ezt követően részt vesz a MAPK aktiválásában [23]. Hasonlóképpen, a rizs OsRLCK185 receptor-szerű citoplazmatikus kináza is foszforilálható kitin által aktivált OsCERK1-gyel, és MAPK-válaszokat válthat ki [24,25]. Az OsRLCK185 a citoplazmatikus ferritint, az OsDRE2a-t, az élesztő Dre2 fehérje rizs homológját is foszforilezi, hogy modulálja a kitin által kiváltott ROS burst [26]. Más RLCK VII tagok, köztük OsRLCK57, OsRLCK107, OsRLCK118 és OsRLCK176, szintén részt vesznek számos kitin jelátviteli útvonalban [27–29].

Ezenkívül számos más, a CERK{0}}közvetített jelátvitelben részt vevő komponenst is azonosítottak az Arabidopsisban. A növényi U-box protein 4 (PUB4) egy ubiquitin ligáz, amely kölcsönhatásba lép a CERK1-gyel. A kitin-oligoszacharid észlelésekor a ROS termelésben és a kallóz lerakódásban betöltött szerepe révén a kitin jelátvitel pozitív szabályozója [30]. Az Arabidopsis receptor-szerű citoplazmatikus kináz VII-tagok, köztük az RLCK VII-4, RLCK VII-5, RLCK VII-7 és RLCK VII-8, a flagellinben és a PRR-ekben lefelé működnek. kitin jelátvitel, hozzájárul a kallóz lerakódáshoz és a ROS képződéshez. Az RLCK VII-4 kifejezetten fontosnak bizonyult a kitin jelátvitelében, mivel szerepet játszik a MAPK kaszkád aktiválásában a kitin észlelésekor, így összekapcsolja a PRR-t a MAPK jelátvitellel [31]. Összességében ezek az eredmények azt mutatják, hogy a CERK1–RLCK jelátviteli modul konzervált szerepet játszik az Arabidopsis és a rizs ROS-termelésében a kitin által kiváltott immunválasz során [21–31].

Érdekes módon a CERK1 kitinreceptorról kimutatták, hogy közvetlenül kötődik a kitinhez, mindhárom extracelluláris LysM domén szükséges a kitinkötéshez, de még jelentősebb, más kölcsönhatásba lépő fehérjék nélkül, így bizonyítékot szolgáltatva arra, hogy a CERK1 a legfontosabb kitinkötő fehérje a növényekben. 32]. A konzervált juxtamembrane (JM) paramembrán domén szabályozza a CERK1 kináz aktivitását Arabidopsisban. Ezenkívül a JM paramembrán domén funkcionálisan konzervált szerepet játszik a kitin-érzékelő jel aktiválásában Arabidopsisban [33]. Végül a kitin által indukált CERK1 dimerizációja a kulcsfontosságú biológiai folyamat, amely a kitin által kiváltott immunszignáltranszdukcióhoz szükséges [34]. Például a ligandum által kiváltott CERK1 homodimerizáció szükséges a ligandumészlelés, a receptor aktiváció és az immunjelátvitel molekuláris mintázataihoz [34,35].

A fehérje foszforilációja szintén kulcsfontosságú szabályozó lépés a növényi LysM jelátvitelben [23]. Először is, mivel a CERK1 egy fő kitinkötő fehérje, amely közvetlenül részt vesz a LysM kitinkötődésében, kitin jelének észlelése és átvitele a poszttranszlációs módosulásoktól és a kináz aktivitástól függ [32]. Ismeretes, hogy A. thaliana-ban a CERK1 receptorszerű citoplazma kinázokat, PBL27-et foszforilál [23,36]. Hasonlóképpen, a rizsben az OsRac1 OsRacGEF1 guanin nukleotidcsere faktorát az OsCERK1 citoplazmatikus kináz foszforilezi [22]. A CERK1 kölcsönhatásba lép a LYK5-tel is, hogy érzékelje a kitin oligoszacharidot és aktiválja a kitin jelátviteli kaszkád downstream komponenseit; ezt követően a LYK5 elválik a CERK1-től, hogy bejusson a vezikulákba, és CERK1-gyel foszforilálva endocitózison megy keresztül [37]. A kitinérzékelés után a CERK1 beszervezi a CERK1-kölcsönhatásba lépő protein-foszfatáz 1-et (CIPP1), egy előre jelzett Ser/Thr-foszfatázt, hogy defoszforilálja a Tyr428-at és csillapítsa a CERK1 jelátvitelt [38].

Más LysM domént tartalmazó RLK és RLP is létezik a rizsben és az Arabidopsisban, és részt vesznek a kitin jelátvitelében. Például a kitin exciton-kötő fehérjék (CEBiP) voltak az első növényi LysM RLP-k, amelyeket a rizsben fedeztek fel [39]. Az OsCEBiP kitinfelismerő domén molekuláris szerkezetének elemzése kimutatta, hogy az OsCEBiP szabad ektodoménjének (ED) kristályszerkezete három tandem LysM-et tartalmaz, amit egy új, ciszteinben gazdag domén szerkezeti redő követ [40]. A szerkezeti elemzés azt is kimutatta, hogy a kitinkötés nem befolyásolja jelentősen az OsCEBiP konformációját, de a kitin „csúszásmódban” OsCEBiP aggregációt okoz, ami kulcsszerepet játszik számos kitininduktor észlelésében és transzdukciójában rizssejtekben [39–41].

Ezenkívül az OsLYP4 és OsLYP6, mint LysM-RLP, kitin-affinitást is mutat, valószínűleg kis kitinreceptorokként [42], amelyek egyaránt képesek homo- és heterodimereket képezni, és kölcsönhatásba lépnek a CEBiP-vel, hogy részt vegyenek a peptidoglikán (PGN) és kitin jelátvitelében. [42,43]. Az OsCERK1 linkként is használható az OsLYP4-hez és az OsLYP6-hoz való kötődéshez [44]. Míg az Arabidopsis, a lizin motívum domént tartalmazó glikozil-foszfatidil-inozitol-horgonyzott fehérje2 (LYM2) OsCEBiP homológja hasonlóságot mutat a rizs CEBiP-vel, a p-kitin oligoszacharidhoz való nagy kötődési affinitása ellenére nem vesz részt a jelátvitelben [44]. A LYM2 közvetíti a molekuláris fluxus csökkenését a plazmodezmán keresztül kitin-oligoszacharid jelenlétében, hogy kiváltsa a Botrytis halal gombakórokozó elleni védekezési reakciókat, de a LYM2-re nincs szükség a CERK1-mediált kitin által kiváltott védekezési válaszokhoz, ami azt jelzi, hogy vannak legalább két független kitin-aktivált válaszút az Arabidopsisban [44].

Ezenkívül számos más CEBiP homológot találtak az Arabidopsisban, amelyek részt vesznek a kitin jelátvitelének és a növényi immunitás szabályozásában, ideértve a LysM RLK{0}}kölcsönhatásba lépő kináz 1-et (LIK1), a LysM receptor kináz 3-at (LYK3), a LysM-et. receptor kináz 4 (LYK4) és LysM receptor kináz 5 (LYK5) [37,44–47]. Számos kitin oligomer indukálhatja az AtLYK5 heterodimerizációját és az AtCERK1 homodimerizációját, de a kitin által indukált AtLYK5–AtCERK1 heterodimer erősebb, mint az AtCERK1 homodimer, mivel csak az AtCERK1 tartalmaz kináz domént, amelyről kimutatták, hogy felelős az intracelluláris kitin jelátvitel megindításáért is. 48].

A negatív szabályozó tényezők kulcsszerepet játszanak az alapvető és korai kórokozók által kiváltott védekező gének expressziójában, valamint a növényi növekedés megvédésében a tartós kitin által kiváltott immunkárosodástól [36]. Például az AtLYK3 és a LIK1 negatívan szabályozzák a kitin által kiváltott növényvédelmet, és a citoplazmatikus kináz PBL27 komplex komponenseiként működnek. A növényi U-box protein 12 (PUB12) negatívan szabályozza a kitin által kiváltott immunitást [36,45,47]. A kitin által aktivált AtCERK1 defoszforilálja a 428 tirozin maradékát a CIPP1 toborzásával, amely negatív visszacsatolási mechanizmusként használható a kitin jelátvitel blokkolására [38]. Azonban még mindig nem ismert, hogy a növények hogyan egyensúlyozzák ezeket a pozitív és negatív jelátviteli rendszereket, vagy támaszkodnak-e más jelzőmolekulákra.

Végül, az immunválasz egy összetett és precíz hálózat, amely többszörös jelátviteli áthallást tartalmaz a növény-patogén kölcsönhatások során, és a LysM-ek sem kivételek [46]. Az AtLYK3 részt vesz az abszcizinsav (ABA) által közvetített negatív átbeszélésben a növényi immunválaszokkal [46]. A LIK1 pozitívan szabályozza a jázmonsav/etilén (JA/ET) hormon jelátvitelét, és negatívan szabályozza a kitin által kiváltott növényvédelmi válaszokat [47]. Az EMBRYO SAC 1 LysM doménje (OsEMSA1A) felelős az embrió blasztociszták fejlődéséért és működéséért [49]. A CERK1 szükséges mind az arbuscularis mikorrhiza (AM) szimbiózisra, mind a növényi sóstresszre [50–53]. Ezek az eredmények azt sugallják, hogy a CERK1 azon túl, hogy RLK-ként részt vesz az immunválaszokban, két vagy több mechanikailag független funkciót is ellát. Például a CERK1 szerepet játszhat a sejthalál szabályozásában a kitintől függetlenül, és nem függ a kináz aktivitásától [54].

A kitin oligoszacharid -1,4-N-acetil-glükózamin oligomerek (GlcNAc), amelyek az egyetlen gomba sejtfal glikozid szerkezete, MAMP-ként is funkcionálnak a növényekben, de az el nem ágazó -1,{ {4}}Az uborka polifil oligoszacharidjainak glükánja szintén CERK1 receptor-mediált PAMP-triggered immunitást (PTI) okozhat Arabidopsisban [55]. Az Arabidopsis CERK1 növényi immunitást közvetít a Fusarium oxysporum elleni nem gazdaszervezet rezisztenciára adott válaszként [56]. Az OsCERK1-ről a közelmúltban felvetették, hogy további szerepet játszik a bakteriális lipopoliszacharid (LPS) által kiváltott immunválasz kiváltásában rizsben [54]. Az Arabidopsis cerk1–4 mutáns allélek nem halmozták fel az extracelluláris fehérjehidrolizátumokat, ami a fogékonyság fokozásához vagy az öregedés indukciójához vezetett [54]. Mivel a cerk1–4 növények normális kitinválaszt mutattak, a sejthalál nem volt összefüggésben az AtCERK1 kináz aktivitásával [54]. Az AtCERK1 szerepéről a sótoleranciában Arabidopsis-ban is beszámoltak, az AtCERK1 kölcsönhatásba lép a kalciumcsatorna-fehérjével, az ANNEXIN 1-gyel (ANN1), amely a só által kiváltott kalcium beáramlásáért felelős [50].

2.2. LysM más növényekben

A CERK1 homológok más növényekben is fontos biológiai funkciókat töltenek be, különösen az immunitás manipulációiban [57–59]. A LysM-tartalmú fehérjék funkcionálisan is differenciálódnak számos sejtfolyamatban. Az eperfa LysM-tartalmú fehérje 1 (MmLYP1), egy CEBiP homológ, gátló hatással van az oldhatatlan kitinre, és a LysM-tartalmú protein 2-re (MmLYK2, CERK1 homológ) támaszkodik az ascomycetes fertőzések során [60]. A gyapotban két LysM receptor-szerű kináz, a Gh-LYK1 és a Gh-LYK2 bizonyos hatással van a gyapot Verticillium hervadással szembeni ellenálló képességére. A Gh-LYK1 és Gh-LYK2 mindhárom LysM doménje szükséges kitinkötő képességükhöz, és a Gh-LYK1 és Gh-LYK2 vírus-indukált géncsendesítése (VIGS) gyapotnövényekben veszélyezteti a Verticillium dahliae elleni rezisztenciát.

A Gh-LYK2 és a Gh-LYK1 azonban eltérően járulhat hozzá a pamut védekezéséhez. A Gh-LYK2, de nem a Gh-LYK1, egy pszeudo-kináz, és a Gh-LYK2 ED-je ROS robbanást indukálhat növényekben [58]. A pamutban lévő GhWAK7A közvetlenül kölcsönhatásba lép a GhLYK5-tel és a GhCERK1-gyel, és elősegíti a kitin által kiváltott GhLYK5–GhCERK1 dimerizációt, amely alapvető szerepet játszik a kitin által kiváltott válaszban [61]. Ezenkívül a LysM-típusú receptorszerű protein 1 (LYP1), a LysM-tartalmú receptorszerű kináz 7 (LYK7) és az extracelluláris LysM protein 3 (LysMe3) membránreceptorok, amelyek felismerik a kitin jeleket, amelyek aktiválhatják a downstream védekezési folyamatokat és fokozhatják a rezisztenciát. hogy V. dahliae [62]. A rizs OsCERK1-gyel ellentétben a paradicsomban a LysM fehérjék jelentős funkcionális eltérést mutatnak [63]: a paradicsomban az SlLYK10 és az SlLYK12 az AM szimbiózis szabályozásában, az SlLYK1 a kitin által kiváltott immunválaszban, az SlLYK13 pedig a sejthalálban [57] ,64]. Az almából származó AtCERK1 homológ, az MdCERK1, javítja az Alternaria alternata elleni rezisztenciát [59]. A Pteris ryukyuensis kitináz-A (PrChiA) kitinkötő és gombaellenes aktivitással rendelkezik [65], míg az Equisetum arvense kitináz-A (EaChiA) nem [66]. A fő szerkezeti különbség a PrChiA és az EaChiA között a LysM domének száma [66], de nincs olyan adat, amely arra utalna, hogy ez a gombaellenes aktivitás különbségeivel függ össze. Ezen túlmenően a LysM fehérjék jelenlétét almában, szőlőben, burgonyában és almafában is azonosították, és kimutatták, hogy részt vesz a kitin által kiváltott immunválaszokban [59,67–69]. A borsó, petúnia és lucerna LysM fehérjei részt vesznek a növényi AM szimbiózisban [70–73].

3. A LysM gátolja a kitin jelátvitelét a gombákban

Sok gombás patogén olyan exoszomális effektorokat kódol, amelyek ugyanazt a LysM domént tartalmazzák, mint a növényi kitin receptorok. A legtöbb gombakórokozó gátolja a kitin által kiváltott növényi immunitást azáltal, hogy blokkolja a kitin érzékelését vagy jelátvitelét [74–79]. Az Ecp6 a Cladosporium flavumban, az első LysM domén effektorban, amelyet felfedeztek, kelátot képez a kitint a fertőzés során [74]. A behatoló micélium sejtfalából sejtlízissel felszabaduló vagy növényi kitinázok által lebontott kitin oligoszacharidok kitin oligomerekhez kötődnek, hogy megakadályozzák a növény észlelését, blokkolva a kitin által kiváltott növényi immunitást [74,75]. Ezt követően egy adag gombás LysM effektort fedeztek fel, amelyek részt vesznek a növényi immunitás gátlásában.

A növényekben antracnózisos betegséget okozó ascomycete gomba Colletotrichum higginsianum extracelluláris LysM szerkezeti fehérjéi, a ChELP1 és ChELP2 kettős szerepet játszanak a kötődésben, a sejtműködésben és a kitin által kiváltott növényi immunszuppresszióban. A ChELP1 és a ChELP2 fontos szerepet játszanak a gombák virulenciájának fenntartásában, valamint azon képességükben, hogy behatoljanak az Arabidopsis epidermis sejtjeibe és celofán membránjaiba [79]. A Colletotrichum graminicola (Cgfl) kukorica antracnóz gombájában található fungalizin metalloproteáz nemcsak két LysM domént, hanem a HEXXH domén konzervált katalitikus helyének cink metalloproteinázait is tartalmazza, és széles körben konzervált gombákban. A kukorica fertőzésekor a Cgfl specifikusan a biotróf fázisban expresszálódik, és kimutatták, hogy a gomba Cgfl által közvetített és LysM fehérje által közvetített stratégiákat is alkalmaz a kitin jelek szabályozására a gazdaszervezet kitináz aktivitásának elnyomásával [80]. Hasonlóképpen, a Magnaporthe oryzae rizsrobbanás gomba nemcsak a LysM fehérjére, az SLP1-re támaszkodik, hanem a (M. oryzae) MoAa91 (Aa9) segédaktivitási családba tartozó fehérje homológjára is, amely szükséges a felszíni felismeréshez, valamint a kitin által kiváltott szuppresszáláshoz. a növény immunválaszai. A MoAa91-et a G protein jelátvitel (RGS) és az RGS-szerű fehérjék szabályozzák, amelyek szükségesek az appresszórium fejlődéséhez, és negatív szabályozásnak van kitéve a MoMsn2 transzkripciós faktor által. A MoAa91 mutáns éretlen tapadó sejteket képezett a mesterségesen indukált határfelületen, a géndeléciós mutánsok pedig jelentősen csökkentették a patogenitást.

További vizsgálatok kimutatták, hogy a MoAa91 az exoszomális térbe szekretálódik, ahol a kitin és kitin oligoszacharidokhoz kötődik a rizs CEBiP immunreceptorával versengve, ami gátolja a kitin által kiváltott növényi immunválaszt [81]. A Zymoseptoria tritici búza kórokozójából származó ZtGT2 fehérje funkciója a gombasejtfal legkülső felületének karbantartása, segítve a hifák meghosszabbítását a szilárd felületeken. A gombákban elterjedt, és elvesztése a kórokozó virulenciájának elvesztését eredményezte a gazdafelületen, ami a hifa kiterjesztésének fogyatékossága miatt következett be. A patogén Fusarium graminearum gomba ZtGT2 ortológjának mutációja számos transzmembrán és szekretált fehérje konstitutív fokozott expresszióját eredményezte, beleértve a fontos LysM domént, a Zt3LysM-et, amely egy LysM domén kitinkötő virulencia effektor. Bár a levélfelületekhez való tapadását a rokon F. graminearum mutánsok nem befolyásolták, a hifa növekedésének súlyos károsodása a mutánsokban hasonló patogenitásvesztést eredményezett ebben a taxonómiailag nem rokon gombában a búzakalászokon [82].

A búza Septoria tritici foltos betegségét okozó Mycosphaerella graminicola az Mg1LysM és Mg3LysM effektorokat hordozza, amelyek a Cladosporium fulvum biotróf levélpenészgomba kórokozójából származó extracelluláris protein 6 (Ecp6) effektorfehérje homológjai. Korábbi munkák kimutatták, hogy ezek a gomba effektorok megkötik a kitint, így megvédik a gomba hifákat a növényi eredetű kitinázokkal szemben, valószínűleg azáltal, hogy segítik a kórokozót a gazdaszervezet CERK1 és CEBiP kitinreceptorokon keresztül aktivált immunválaszának elkerülésében [76,77]. A Magnaporthe grisea effektor fehérjét szekretáló LysM szerkezeti fehérje, a szekretált LysM protein 1 (SLP1) és a Rhizoctonia solani LysM effektor (RsLysM) kitin megkötésével gátolják a kitin által kiváltott immunitást, de nem tudják megvédeni a hifákat a hidrolízistől [76,77, 83]. 18 feltételezett LysM fehérje vizsgálata Penicillium spp. azt találta, hogy a PeLysM1, PeLysM2, PeLysM3 és PeLysM4 expressziós szintje szignifikánsan megnőtt a kórokozó fertőzés során, de nem befolyásolta a gomba virulenciáját. A PeLysM3-ról bebizonyosodott, hogy szabályozza a spórák csírázását és növekedési sebességét is [84].

A gombás LysM-ek azonban nem mindig csak a növényi immunitás manipulálásában vesznek részt, ami káros hatással van a gazdaszervezetre. A Rhizophagus irregularis (RiSLM) modell arbuscularis mikorrhiza (AM) gombafajból azonosított szekretált LysM effektor az egyik legmagasabban expresszálódó effektor fehérje az intraradikális micéliumban a Medicago truncatula gazdaszervezettel való szimbiózis során. In vitro kötődési kísérletek kimutatták, hogy a RiSLM a kitin oligoszacharidokhoz kötődik, hogy megvédje a gomba sejtfalát a kitináztól. Ezenkívül a RiSLM hatékonyan befolyásolhatja a kitin által kiváltott immunválaszt, hogy felforgatja a kitin által kiváltott immunitást a szimbiózis során, ami a LysM effektorok közös szerepére utal mind a szimbiotikus, mind a patogén gombákban az evolúció egy bizonyos pontján [85, {{2} }]. Hasonlóképpen, a Trichoderma viride jótékony gomba olyan effektorokat alkalmaz, mint a Tal6, amelyek megkötik a GlcNAc oligomereket, ezáltal megzavarják a gomba eredetű N-acetil-glükózamin észlelését a növény felügyeleti gépezetében, ami megvédi a gomba hifákat a gazdaszervezet kitinázaitól [87].

Az N-glikoziláció, mint poszttranszkripciós módosulás, az effektorok tipikus mechanizmusa, amelyet a gombakórokozók széles körben használnak, hogy módosítsák a gazdaszervezet immunitását elkerülő képességüket [88]. Az Slp1 Alg3--közvetített N-glikozilációja szükséges a fehérje stabilitásához és kitin-affinitásához. Az Slp1 segítségével történő N-glikoziláció szükséges a gazdaszervezet veleszületett immunitásának elkerüléséhez [88]. A ChELP1 és a ChELP2 szintén N-glikozilezett [79]. Ezek a vizsgálatok azt sugallják, hogy az N-glikoziláció elengedhetetlen, és a gombák LysM effektorainak gyakori módosítása az ultramagas kitin-affinitás eléréséhez [88]. Az N-glikozilációs fehérjék nagyszabású azonosítása és összehasonlítása a Magnaporthe oryzae patogén gomba különböző biológiai fejlődési szakaszaiban azt mutatta, hogy 355 fehérje 559 N-glikozilációs helyét azonosították; legtöbbjük különböző biológiai fejlődési folyamatokban vesz részt, mint például a micéliumokban, a konídiumokban, valamint a sejttapadásban és -differenciálódásban [89].

4. LysM interlocks A növények és kórokozók közötti immunválasz manipulálása

A növény-patogén kölcsönhatások indukálható védekezési reakcióinak jelenlegi nézetét jól megragadja az úgynevezett cikk-cakk modell. Ebben a modellben az első indukált védekezést a PRR-ek aktiválják, a PRR-ek pedig olyan sejtfelszíni receptorok, amelyek felismerik a MAMP-ot [90]. Ez a védekező válasz magában foglalja a helyi sejtfal megerősítését, a reaktív oxigénfajták termelését, valamint az antimikrobiális vegyületek termelését és felszabadulását, amelyek együttesen megakadályozzák a legtöbb mikrobiális inváziót [1,3,7,90]. Amikor a kórokozók sikeresen legyőzik a gazdaszervezet védekezőképességét a szekretált effektorok segítségével, kialakul az effektor által kiváltott érzékenység, ami a cikk-cakk modell kulcseleme [1]. A LysM fehérjéknek, amelyek mind a növényekben, mind a gombákban jelen vannak, fontos szerepet kell játszaniuk a növények és a kórokozók közötti immunmoduláció összekapcsolásában.

A gomba-növény kölcsönhatások során, amikor a gombák áttörik az első növény gátját és kapcsolatba lépnek a gazdaszervezet felszínével, a növényi LysM fehérjék PRR-ként működnek a kitin felismerésére és az immunitás kiváltására. A növény szekréciós kitinázt alkalmaz a gomba sejtfalának hidrolizálására, hogy szabad oligo-kitint szabadítson fel. Ezt követően a védekező jeleket a downstream LysM citoplazmatikus kináz továbbítja, kiváltva a növény immunválaszát, hogy elnyomja a gombák szaporodását. Ezzel szemben a gombák LysM fehérjéket választanak ki, hogy elnyomják a kitin által kiváltott immunitást. A mikrobiális LysM fehérjék megvédik a gomba sejtfalát a hidrolízistől azáltal, hogy a legkülső felülethez kötődnek, vagy versengenek a növényi LysM receptorokkal, hogy megkötik a kitin fragmentumokat, és végül felülmúlják a növényi immunitást a gombás fertőzés elősegítése érdekében.

Így a LysM fehérjék összekapcsolják a növények és a kórokozók közötti immunitás manipulációját. Ezt jól kimutatták a Verticillium spp. Gyapotban számos LysM fehérje befolyásolja a pamut Verticillium hervadással szembeni ellenálló képességét, köztük a Gh-LYK1, Gh-LYK2 és GhLYK5 [58] kitinkötő képességük révén. A V. dahliae-ben a Vd2 LysM hatása hozzájárul a kórokozó virulenciájához, és kitinhez kötve elnyomja a kitin által kiváltott immunválaszokat, ezáltal megvédi a gomba hifákat a növény hidrolitikus enzimei általi hidrolízistől [91]. A kórokozók nem csak LysM effektorokat használnak a növény immunitásának blokkolására azáltal, hogy kölcsönhatásba lépnek a kitin polimerrel, hogy megvédjék a micéliumot, mivel a Verticillium lucerna a Verticillium nonalfalfae kitinkötő fehérjét (VnaChtBP) is kiválasztja, amely egy szénhidrátkötő motívum 18 (CBM18) domént tartalmaz, amely kölcsönhatásba lép a micéliummal. a kitin polimer [92]. Ezenkívül egy V. dahliae-n nemrégiben végzett tanulmány megállapította, hogy egy poliszacharid-dezacetiláz gén (VdPDA1) deléciója súlyosan befolyásolta a V. dahliae patogenitását [93]. A VdPDA1 erős kitin oligomer dezacetiláz aktivitást mutat az oldható kitin oligoszacharidokon lúgos környezetben. További vizsgálatok kimutatták, hogy a dezacetilezett kitin oligoszacharidok gátolják a LysM receptorok felismerését, ami blokkolja a kitin-szenz immunjelek átvitelét az intracellulárisban, ami elnyomja a gazdaszervezet immunválaszát a gazda-V során. dália kölcsönhatás [93]. Ezért a patogén gombák blokkolhatják a kitin jelátvitelét azáltal, hogy (1) extracelluláris test effektorokat választanak ki, amelyek nagy affinitással rendelkeznek kitin oligomerekhez, (2) olyan effektorokat választanak ki, amelyek versenyeznek a kitinnel a növényi LysM receptor kinázokhoz való kötődésért, (3) deacetilezik a kitint az immunválasz elkerülése érdekében.

5. Következtetések és perspektívák a jövőbeli tanulmányokhoz

A gombák és növények közötti koevolúciós fegyverkezési verseny a növények védekező válaszát eredményezi a gombás kitinre a növények és a kórokozók közötti immunitás manipulációján keresztül. A sikeres gombák LysM effektor fehérjéket fejlesztettek ki, amelyek megzavarják a növény LysMmediated immunválaszait, amelyek végül a növények fogékonyságához vezetnek. A növények viszont LysM receptorokat fejlesztettek ki a védekezési válaszok serkentésére. Amikor a gombák úgy fejlődnek ki, hogy új LysM effektorokat termeljenek, vagy más módon zavarják a gazdaszervezet immunitását, úgy gondolják, hogy a növények új LysM receptorokkal is reagálnak a növényi immunitás fenntartása érdekében.

A növényekben és gombákban előforduló LysM fehérjék megértésétől távol, a kutatást a közeljövőben a következő prioritási kérdések határozzák meg: (1) A gombás LysM effektorok és gátló mechanizmusaik jelenlegi ismerete a növényi kitin jelátvitelben további fejlesztést igényel, beleértve a feltörekvő más gombás effektorok szerepe, amelyek részt vesznek a gazdaszervezet és a kórokozó általi immunmoduláció összekapcsolásában, vagy ismeretlen növényi LysM receptorok felfedezésében stb.; (2) a növények és gombák LysM fehérjéinek különböző/közös jellemzőinek és evolúciós kapcsolataik azonosítása (ez megkönnyítené annak a koevolúciónak a megértését, hogy a LysM hogyan kapcsolja össze a növények és a kórokozók közötti immunitás manipulációját); (3) a növény-gomba kölcsönhatások során fellépő immunitás-manipulációs funkciót leszámítva, milyen egyéb funkciói vannak a LysM fehérjéknek, különösen a gombákban (az immunitás manipulációban részt vevő tagokon kívül a LysM fehérjék néhány más tagjának biológiai funkciója továbbra is homályos); és (4) a gombás LysM fehérjék effektorként védik a sejtfalat a növényi kitinázok általi hidrolízistől, és manipulálják az immunitást a növény-gomba kölcsönhatások során. A LysM fehérjék AM szimbiózisban betöltött szerepe azonban további vizsgálatokat igényel a hasznos mikrobák növényegészségügyi felhasználásának elősegítése és az élelmezésbiztonság fenntartható elérése érdekében.

A szerző hozzájárulásai:

X.-YY és X.-FD foganták meg a lap témáját. S.-PH írta az eredeti tervezetet. J.-JL, J.-PL és WJ részt vett a kézirat elkészítésében és felülvizsgálatában. Az ND és a J.-YC szerkesztési segítséget nyújtott. Minden szerző elolvasta és elfogadta a kézirat közzétett változatát.

Finanszírozás:

Ezt a munkát a Kínai Nemzeti Kulcsfontosságú Kutatási és Fejlesztési Program (2018YFE0112500), az Elit Youth Program (Kínai Agrártudományi Akadémia, CAAS) támogatásával támogatták J.-YC, az Agrártudományi és Technológiai Innovációs Program támogatásával X. -FD, valamint a Kínai Nemzeti Természettudományi Alapítvány (32001845) támogatása a WJ-nek

Intézményi felülvizsgálati bizottság nyilatkozata:

Nem alkalmazható.

Tájékozott beleegyező nyilatkozat:

Nem alkalmazható.

Adatelérhetőségi nyilatkozat:

Nem alkalmazható.

Köszönetnyilvánítás:

Előre is elnézést kérünk mindazon nyomozóktól, akiknek kutatásaira a helyszűke miatt nem tudtunk megfelelően hivatkozni. Külön köszönetünket fejezzük ki Krishna V. Subbarao-nak (University of California, Davis) hasznos javaslataiért.

Összeférhetetlenség:

A szerzők nem nyilatkoznak összeférhetetlenségről.

Hivatkozások

1. Zipfel, C. Növénymintázat-felismerő receptorok. Trends Immunol. 2014, 35, 345–351. [CrossRef]

2. Nürnberger, T.; Kemmerling, B. Receptor protein kinases – Pattern felismerő receptorok a növényi immunitásban. Trends Plant Sci. 2006, 11, 519–522. [CrossRef]

3. Lu, Y.; Tsuda, K. A PRR- és NLR-közvetített jelátvitel intim kapcsolata a növényi immunitásban. Mol. A növényi mikrobák kölcsönhatásba lépnek. 2021, 34, 3–14. [CrossRef]

4. Li, B.; Lu, D.; Shan, L. A mintázatfelismerő receptorok ubiquitinációja a növényi veleszületett immunitásban. Mol. Plant Pathol. 2014, 15, 737–746. [CrossRef]

5. Chisholm, ST; Coaker, G.; Day, B.; Staskawicz, BJ Gazda-mikroba kölcsönhatások: A növényi immunválasz evolúciójának alakítása. Cell 2006, 124, 803–814. [CrossRef] [PubMed]

6. Yu, X.; Feng, B.; Ő P.; Shan, L. A káosztól a harmóniáig: Válaszok és jelzések mikrobiális mintafelismerésre. Annu. Rev. Phytopathol. 2017, 55, 109–137. [CrossRef] [PubMed]

7. Newman, MA; Sundelin, T.; Nielsen, JT; Erbs, G. MAMP (mikroba-asszociált molekuláris mintázat) immunitást váltott ki növényekben. Elülső. Plant Sci. 2013, 4, 139. [CrossRef] [PubMed]

8. Cui, H.; Tsuda, K.; Parker, J. Effektor által kiváltott immunitás: A kórokozó észlelésétől a robusztus védekezésig. Annu. Rev. Plant Biol. 2015, 66, 487–511. [CrossRef]

9. Dubey, M.; Vélëz, H.; Broberg, M.; Jensen, DF; Karlsson, M. A Clonostachys rosea LysM fehérjék szabályozzák a gombák fejlődését, és hozzájárulnak a hifák védelméhez és a biokontroll tulajdonságokhoz. Elülső. Microbiol. 2020, 11, 679. [CrossRef] [PubMed]

10. Buist, G.; Steen, A.; Kok, J.; Kuipers, OP LysM, egy széles körben elterjedt fehérje motívum a (peptid)glikánokhoz való kötődéshez. Mol. Microbiol. 2008, 68, 838–847. [CrossRef]

11. Dworkin, J. Gombás és bakteriális szénhidrátok kimutatása: A kitin és a peptidoglikán hasonló szerkezete szerepet játszik az immunrendszer diszfunkciójában? PLoS Pathog. 2018, 14, e1007271. [CrossRef] [PubMed]

12. Oi, V.; Vuong, T.; Hardy, R.; Reidler, J.; Dangle, J.; Herzenberg, L.; Stryer, L. A Bacillus fág phi 29 14. és 15. génjének nukleotidszekvenciája: A 15. gén homológiája más fág lizozimokkal. Nucleic Acids Res. 1986, 14, 10001–10008.

13. De Wit, PJ; Mehrabi, R.; Van den Burg, HA; Stergiopoulos, I. Gombás effektor fehérjék: Múlt, jelen és jövő. Mol. Plant Pathol. 2009, 10, 735–747. [CrossRef] [PubMed]

14. Zhang, XC; ágyú, SB; Stacey, G. LysM gének evolúciós genomikája szárazföldi növényekben. BMC Evol. Biol. 2009, 9, 183. [CrossRef]

15. Zhang, XC; ágyú, SB; Stacey, G. Lizin motívum típusú receptor-szerű kinázok molekuláris evolúciója növényekben. Plant Physiol. 2007, 144, 623–636. [CrossRef]

16. Miya, A.; Albert, P.; Shinya, T.; Desaki, Y.; Ichimura, K.; Shirasu, K.; Narusaka, Y.; Kawakami, N.; Kaku, H.; Shibuya, N. A CERK1, egy LysM receptor kináz, nélkülözhetetlen az Arabidopsis kitin-elicitor jelátviteléhez. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 19613–19618. [CrossRef]

17. Shimizu, T.; Nakano, T.; Takamizawa, D.; Desaki, Y.; Ishii-Minami, N.; Nishizawa, Y.; Minami, E.; Okada, K.; Yamane, H.; Kaku, H.; et al. Két LysM receptor molekula, a CEBiP és az OsCERK1, együttműködve szabályozza a kitin-elicitor jelátvitelt a rizsben. Plant J. 2010, 64, 204–214. [CrossRef]

18. Wan, J.; Zhang, XC; Neece, D.; Ramonell, KM; Clough, S.; Kim, SY; Stacey, MG; Stacey, G. A LysM receptor-szerű kináz kritikus szerepet játszik a kitin jelátvitelében és a gombás rezisztenciában Arabidopsisban. Plant Cell 2008, 20, 471–481. [CrossRef]

19. Iizasa, E.; Mitsutomi, M.; Nagano, Y. Egy növényi LysM receptor-szerű kináz, LysM RLK1/CERK1 közvetlen kötődése kitinhez in vitro. J. Biol. Chem. 2010, 285, 2996–3004. [CrossRef] [PubMed]

20. Brotman, Y.; Landau, U.; Pnini, S.; Lisec, J.; Balazadeh, S.; Mueller-Roeber, B.; Zilberstein, A.; Willmitzer, L.; Chet, I.; Viterbo, A. A LysM receptor-szerű kináz LysM RLK1 szükséges a védekezés és az abiotikus stressz válaszok aktiválásához, amelyeket a gombás kitinázok túlzott expressziója indukál Arabidopsis növényekben. Mol. Plant 2012, 5, 1113–1124. [CrossRef]

21. Chen, L.; Hamada, S.; Fujiwara, M.; Zhu, T.; Thao, NP; Wong, HL; Krishna, P.; Ueda, T.; Kawasaki, T.; Shimamoto, K. A Hop/Sti1-Hsp90 chaperon komplex elősegíti a PAMP-receptor érését és szállítását a rizs veleszületett immunitásában. Cell Host Microbe 2010, 7, 185–196. [CrossRef] [PubMed]

22. Akamatsu, A.; Wong, HL; Fujiwara, M.; Okuda, J.; Nishida, K.; Uno, K.; Imai, K.; Umemura, K.; Kawano, Y.; Shimamoto, K. Az OsCEBiP/OsCERK1-OsRacGEF1-OsRac1 modul a kitin által kiváltott rizsimmunitás alapvető korai összetevője. Cell Host Microbe 2013, 13, 465–476. [CrossRef]

23. Shinya, T.; Yamaguchi, K.; Desaki, Y.; Yamada, K.; Narisawa, T.; Kobayashi, Y.; Maeda, K.; Suzuki, M.; Tanimoto, T.; Takeda, J. A kitin által kiváltott védekezési válasz szelektív szabályozása az Arabidopsis receptor-szerű citoplazmatikus kináz PBL27 által. Plant J. 2014, 79, 56–66. [CrossRef] [PubMed]

24. Yamaguchi, K.; Yamada, K.; Ishikawa, K.; Yoshimura, S.; Hayashi, N.; Uchihashi, K.; Ishihama, N.; Kishi-Kaboshi, M.; Takahashi, A.; Tsuge, S. A növényi patogén effektor által megcélzott receptorszerű citoplazma kinázt a kitinreceptor közvetlenül foszforilezi, és a rizs immunitását közvetíti. Cell Host Microbe 2013, 13, 347–357. [CrossRef]

For more information:1950477648nn@gmail.com